Содержание к диссертации
Введение
Глава 1. Тритрофические взаимодействия муравьев, тлей и афидофагов 8
1 1. Характерные особенности тлей 8
1.2. Защита тлей от естественных врагов 9
1.3. Естественные враги тлей 12
1.3.1. Паразитоиды тлей 13
1.3.2. Хищники тлей 14
1.3.3. Взаимодействия внутри гильдии афидофагов 17
1.3.4 Адаптации афидофагов к питанию тлями 18
1.4. Симбиотические взаимоотношения муравьев и тлей 21
1.4.1. Этологические аспекты взаимодействия муравьев и афидофагов на колониях тлей 27
Глава 2. Районы, методы и обьекты исследований 30
2.1. Районы работ 30
2.2. Методы исследований 31
2.3. Исследованные многовидовые сообщества муравьев 40
2.4. Материал исследований 45
2.5. Список основных использованных терминов 46
Глава 3. Характеристика исследованных видов тлей и энтомофагов 49
3.1. Тли Г. 49
3.2. Энтомофаги тлей 51
3.2.1. Паразитические наездники тлей (Aphidiidae, Aphelinidae) 52
3.2.2. Сирфиды (Syrphidae) 53
3.2.3. Кокцинеллиды (Coccinellidae) 53
3.2.4. Сетчатокрылые (Neuroptera) 53
3.2.5. Галлицы (Cecidomyiidae) 54
3.2.6. Клопы (Nabidae, Anthocoridae, Reduviidae) 54
3.2.7. Паразитоиды афидофагов 54
Глава 4. Трофобиотические связи муравьев и тлей 55
4.1. Мирмекофильные тли 55
4.2. «Общие симбионты» и специализированные виды тлей 56
4.3. Мирмекофильные ансамбли тлей, связанные с
муравьями разных видов 60
Глава 5. Влияние муравьев на видовой состав афидофагов, встречающихся на колониях тлей 65
5.1. Комплексы афидофагов мирмекофильных и немирмекофильных тлей 65
5.2. Комплексы афидофагов тлей, связанных с муравьями разных видов... 68
5.3. Трофические связи афидофагов на примере
паразитических наездников и личинок сирфид 71
5.3.1. Трофические связи наездников и тлей 71
5.3.2. Трофические связи сирфид-афидофагов и тлей 74
Глава 6. Защита тлей от афидофагов муравьями разных видов 79
6.1. Влияние разных муравьев на выживаемость колоний тлей 79
6.2. Встречаемость афидофагов в колониях тлей, посещаемых муравьями разных видов 84
Глава 7. Этологические аспекты взаимодействия муравьев и афидофагов на колониях тлей 91
7.1. Поведение муравьев разных видов по отношению к афидофагам 91
7.1.1. Экспериментальные исследования 91
7.1.2. Стратегия поведения муравьев разных видов при защите колоний симбионтов от афидофагов 99
7.2. Поведение афидофагов на растениях с тлями 102
Литература по
Приложение 127
- Защита тлей от естественных врагов
- Исследованные многовидовые сообщества муравьев
- Паразитические наездники тлей (Aphidiidae, Aphelinidae)
- «Общие симбионты» и специализированные виды тлей
Введение к работе
ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ
Тли (Homoptera: Aphididae) широко распространены и являются важным компонентом биоценозов. С одной стороны, они представляют собой объект хищничества для многих животных: паразитических наездников афидиид и афелинид (Hymenoptera: Aphidiidae, Aphelinidae), личинок и имаго божьих коровок (Coleoptera: Coccinellidae), личинок златоглазок (Neuroptera: Chrysopidae), личинок сирфид (Diptera: Syrphidae), галлиц (Diptera: Cecidomyiidae) и хищных клопов (Hemiptera: Nabidae, Anthocoridae) (Nixon, 1951; Филатова, 1970; Баранник, 1973; Панфилова, 1972; Алеева, Бабушкина, 1977; Тобиас, Кирияк, 1986; Кротова, 1991, 1992; Давидьян, 2007 и др.). С другой стороны, выделяя значительное количество пади с высоким содержанием Сахаров, тли являются одним из основных поставщиков углеводной пищи для муравьев (Hymenoptera: Formicidae) (Мордвилко, 1901, 1936; Длусский, 1967; Holldobler, Wilson, 1990). По характеру взаимоотношений с муравьями тлей разделяют на мирмекофильных (посещаемых муравьями) и немирмекофильных (непосещаемых). Мирмекофильные тли в свою очередь делятся на облигатных и факультативных. Первые крайне редко встречаются без муравьев, вторые могут встречаться как с муравьями, так и без них. В настоящее время получены данные, которые свидетельствуют о существовании широкого спектра переходных форм взаимодействий муравьев и тлей от мутуализма до эксплуатации (Offenberg, 2001; Palsson, 2002). Сравнительный анализ плодовитости тлей, размеров и скорости вымирания их колоний в присутствии и в отсутствие муравьев показал, что процветание мирмекофильных тлей зависит от вида партнера-симбионта (Addicott, 1978; Bristow, 1984). Есть основания полагать, что это связано с организацией сбора пади у разных муравьев (Новгородова, 2005а). В то же время степень влияния разных членов многовидовых сообществ муравьев на выживаемость мирмекофильных тлей все еще остается практически неизученной.
Цель и задачи исследования. Цель работы - исследовать роль разных членов многовидового сообщества муравьев в защите тлей от афидофагов. Были поставлены следующие задачи:
Выявить фоновые виды мирмекофильных и немирмекофильных тлей, обитающих в различных растительных сообществах.
Выявить спектр афидофагов, встречающихся на колониях тлей, а также трофические связи афидофагов и тлей на примере паразитических наездников и сирфид.
3. Провести сравнительный анализ мирмекофильных комплексов тлей,
связанных с муравьями разных видов.
4. Исследовать влияние муравьев на видовой состав афидофагов,
встречающихся на колониях тлей.
5. Провести сравнительный анализ встречаемости афидофагов в колониях
мирмекофильных тлей, посещаемых различными муравьями.
6. Исследовать этологические аспекты взаимодействия муравьев и
афидофагов на колониях тлей.
Научная новизна и значение полученных результатов. Впервые проведен сравнительный анализ степени защиты тлей от афидофагов разными членами многовидового сообщества муравьев. Установлено, что защита симбионтов муравьями проявляется только на охраняемых колониях тлей, на которых практически постоянно присутствуют муравьи, а степень защиты тлей муравьями от афидофагов в значительной степени определяется уровнем социальной и территориальной организации семьи. Наиболее высокий уровень защиты колониям тлей обеспечивают доминирующие в сообществах муравьи, обладающие обширными охраняемыми территориями с сетью фуражировочных дорог и вторичным делением территории {Formica s. str. и Lasius fuliginosus (Latreille, 1798)). В колониях тлей, связанных с этими муравьями, естественные враги встречаются значительно реже: доля колоний тлей с афидофагами для этих муравьев была в 1.5-2 раза ниже, чем для видов субдоминантов, и в 3-6 раза ниже, чем для инфлюентов. Кроме
того, эти муравьи наиболее агрессивны по отношению к любым афидофагам, как подвижным (имаго), так и медленно двигающимся (личинки). Субдоминанты с частично охраняемой территорией менее агрессивно реагируют на афидофагов и занимают промежуточное положение по степени защиты своих симбионтов. Наиболее часто афидофаги встречаются в колониях тлей, посещаемых муравьями, которые не имеют охраняемых территорий. Они практически не реагируют на афидофагов и не защищают тлей-симбионтов. В целом, наиболее значимое влияние на выживаемость мирмекофильных тлей оказывают муравьи доминирующих видов. Исследованы этологические механизмы взаимодействия муравьев и афидофагов. Выявлены основные тактики поведения муравьев при защите симбионтов от афидофагов: патрулирование, отпугивание, нападение и преследование. Исследованы и описаны тактики поведения афидофагов на колониях тлей (при откладке яиц или охоте на тлей), а также при столкновении с муравьями. Впервые выявлена и описана «активная защита» (использование различных химических веществ), которую демонстрируют личинки сирфид и златоглазок, чтобы избежать агрессии со стороны муравьев. Кроме того, в ходе исследований 20 видов и 2 подвида тлей впервые отмечены для территории Западной Сибири, 4 вида и 1 подвид тлей - для территории России. 15 видов паразитических наездников (афидиид) впервые обнаружены на территории Западной Сибири. Результаты исследований имеют важное практическое значение для работ по контролю численности тлей-вредителей и могут быть использованы при разработке биологических и интегрированных методов защиты растений.
Публикация результатов исследований. По результатам исследований опубликованы 16 печатных работ из них 5 публикаций в ведущих рецензируемых научных журналах и изданиях, определенных ВАК.
Апробация работы. Материалы диссертации были представлены на VII
Межрегиональном совещании энтомологов Сибири и Дальнего Востока
"Энтомологические исследования в Северной Азии" (Новосибирск, 2006), на
Осенних зоологических сессиях (Новосибирск, 2006), на XLIV
Международной научной студенческой конференции «Студент и научно-технический прогресс» (Новосибирск, 2006), на IV Всероссийской конференции по поведению животных (Москва, 2007), на Европейском мирмекологическом симпозиуме (Венгрия, Сегед, 2007), XV Всероссийском совещании по почвенной зоологии (Москва, 2008).
Структура и объем работы. Диссертация состоит из введения, 7 глав, выводов, списка литературы и приложения. Общий объем рукописи составил 159 страниц машинописного текста. Диссертация содержит 44 рисунка, 15 таблиц, 5 фотографий и одно приложение. Список литературы включает 190 наименований работ, из них 94 российских и 96 зарубежных.
Благодарности. Исследования проводили при финансовой поддержке РФФИ (06-04-48288, 09-04-00152), Совета по грантам Президента РФ (НШ-1038.2006.4), Президиума РАН по программе "Происхождение и эволюция биосферы", Интеграционному проекту РАН (№ 11.10), а так же Совета научной молодежи ИСиЭЖ СО РАН.
Автор искренне признателен научному руководителю к.б.н. Т.А. Новгородовой и заведующему группой поведенческой экологии д.б.н., проф. Ж.И. Резниковой. За определение материала автор сердечно благодарит: к.б.н. А.В. Стеколыцикова (ЗИН РАН, г. Санкт-Петербург; тли), Е.М. Давидьян (ВИЗР, г. Санкт-Петербург; паразитические наездники тлей); д.б.н. З.А. Федотову (Самарская ГСХА, пос. Усть-Кинельский; галлицы); д.б.н. В.В. Дубатолова (ИСиЭЖ СО РАН, г. Новосибирск; сетчатокрылые); д.б.н. Д.Р. Каспаряна (ЗИН РАН, г. Санкт-Петербург; паразитические наездники личинок сирфид и златоглазок); к.б.н. В.А. Балахонову (КГУ, г. Курган; клопы); к.б.н. B.C. Сорокину (ИСиЭЖ СО РАН, г. Новосибирск; сирфиды); А.С. Украинского (МГУ, г. Москва; божьи коровки); а также Н.Н. Веснину (НГПУ, г. Новосибирск) за помощь в определении растений.
Защита тлей от естественных врагов
Тли используют различные способы защиты от естественных врагов: феромоны тревоги, поведенческие адаптации (рассредоточение, спрыгивание, удары задними ногами), кастовый полиморфизм (каста-солдат), морфологические адаптации (покровительственная окраска, уплощенная форма тела), образ жизни (одиночный, формирование галлов) и др.
Феромоны тревоги. Для оповещения членов колонии об опасности тли используют особые химические вещества - феромоны тревоги. Основным компонентом феромонов тревоги у тлей является транс-(3-фарнезен (Mondor, 2000). Насекомые, первыми заметившие опасность (хищника), выделяют феромоны тревоги. После превышения пороговой концентрации другие особи, получившие феромонный сигнал, тоже их выделяют. В свою очередь это вызывает рассредоточение колоний тлей (Mondor, 2000; Mondor, Messing, 2007). Однако есть основания полагать, что афидофаги и муравьи также способны реагировать на выделение тлями феромона тревоги. Так, феромоны тревоги стимулируют имаго и личинок божьих коровок Adalia bipunctata (Linnaeus, 1758) к более активному поиску тлей на растении (Francis et al., 2004). Кроме того, установлено, что на колониях тлей Chaitophorus populicola Thomas, 1878, посещаемых аргентинским муравьем Linepithema humile (Mayr, 1868), в ответ на феромоны тревоги, выделяемые тлями, число муравьев увеличивается почти вдвое, а так же возрастает их агрессивность (Mondor, Addicott, 2007).
Поведенческие адаптации тлей. При защите от паразитоидов тли демонстрируют различные типы поведения: переход на другое место, спрыгивание с растения, а также удары задними ногами (Braendle, Weisser, 2001; Новгородова, 2002а). Установлено, что нимфы тлей Acyrthosiphon pisum (Harris, 1776) четвертого возраста спрыгивают с растений чаще, чем тли более ранних возрастов. В связи с этим зараженность мелких тлей паразитоидами оказалась выше (Chau, Mackauer, 1997). Кроме того, спрыгивание с растения тлей A. pisum уменьшает вероятность хищничества со стороны личинок божьих коровок Harmonia axyridis (Pallas 1773) на 40% (Francke et al., 2008). Через некоторое время тли возвращаются обратно на растение, ориентируясь по визуальным признакам (Gish, Inbar, 2006). На примере A. pisum показано, что немирмекофильные тли могут довольно долго обходиться без пищи и достаточно быстро перемещаться, что способствует их выживанию в условиях пресса хищников (Tokunaga, Suzuki, 2008). Кроме того, расположение тлей в колониях также является одним из механизмов их защиты от афидофагов. Так, на периферии колонии тли Schizolachnus pined (Fabricius, 1781) всегда располагаются головой к центру колонии. Это в некоторой степени помогает избежать нападения паразитоидов и хищников, так как последние менее удачно нападают на тлей со стороны брюшка (Volkl, Stadler, 1996).
Морфологические адаптации и образ жизни тлей. Некоторые тли избегают нападения хищников благодаря покровительственной окраске, а так же форме тела (Dixon, 1958). Например, тли Betulaphis brevipilosa Borner, 1940 имеют уплощенную форму тела, маскировочную окраску и ведут сидячий образ жизни, формируя при этом плотные колонии (Hajek, Dahlsten, 1987). Тли с восковым налетом реже подвергаются нападению афидофагов. Так, восковой налет, характерный для капустной тли Brevicoryne brassicae (Linnaeus 1758) мешает питанию личинок златоглазок (Адашкевич, 1981). Риск нападения афидофагов на тлей снижается так же благодаря одиночному образу жизни, обитанию группами не более 5 особей, или формированию разреженных колоний. Так, тли A. pisum не образуют плотных колоний, более того они способны быстро перемещаться в пределах кормового растения (Tokunaga, Suzuki, 2008).
Для некоторых видов тлей характерно обитание внутри плотно закрытых галлов, различной формы, на листьях, черешках и побегах растений. Раскрытие этих галлов происходит, когда внутри появляются уже готовые к вылету крылатые тли (Шапошников, 1952; Ивановская, 1977). Хищники могут проникнуть внутрь галла либо в самом начале его формирования, еще до закрытия (Мордвилко, 1901), либо в период вылета крылатых (Foster, 1990), в остальное время галловые тли практически полностью защищены от хищников.
Кастовый полиморфизм (каста-солдат). У некоторых галловых тлей для защиты от врагов имеется специальная каста-солдат, которая представлена - не полинявшими личинками первого возраста (Arakaki, 1989). Эти личинки существенно отличаются от других. Для них характерно наличие лобных выростов и крепких ног, что позволяет им эффективнее атаковать естественных врагов. В отличие от остальных особей, которые при предъявлении феромона тревоги демонстрируют тактику избегания, тли-солдаты сразу переходят в атаку (Arakaki, 1989). Обычно тли солдаты прикрепляют к хищнику капельки жидкости, содержащие феромоны тревоги и привлекающие к атаке других личинок. Солдаты часто совершают прогулки в окрестностях колонии тлей, нападая на любые чужеродные объекты (Arakaki, 1989). Количество солдат изменяется в течение сезона, в молодых галлах их число меньше, чем во взрослых (Akimoto, 1992). Тли-солдаты никогда не нападают на других тлей, защищая колонии только от естественных врагов (Foster, 1990). Так, солдаты тлей Pemphigus spyrothecae Passerini, 1856 (Pemphigidae) эффективно защищают галлы от нападения и проникновения внутрь клопов Anthocoris minki Dohm, 1860 (Foster, 1990). Помимо защитной функции солдаты отвечают за уборку галлов: удаление пади, экзувиев, мертвых тлей (Benton, Foster, 1992).
Взаимодействие с муравьями. Симбиотические отношения с различными равнокрылыми, в частности с тлями, широко распространены среди муравьев. В обмен на сладкие выделения мирмекофильных тлей муравьи обеспечивают им определенную степень защиты от естественных врагов (Addicott, 1978; Skinner, Whittaker, 1981; Vepsalainen, Savolainen, 1994). Известно, что колонии тлей, посещаемые муравьями, находятся в гораздо лучшем состоянии, чем колонии тех же видов, на которых муравьи отсутствуют. В лесах вблизи гнезд рыжих лесных муравьев численность Lachnidae в несколько раз увеличивается (Кауцис, 1956; Schmutterer, 1956). Муравьи в значительной степени способствуют выживаемости тлей, предоставляя им защиту от естественных врагов. Подробно этот вопрос будет рассмотрен ниже (см. подглаву 1.4.).
В целом, немирмекофильные тли демонстрируют разнообразные способы защиты от естественных врагов: феромоны тревоги, активные действия, морфологические адаптации, касты-солдат и др., в то время как у мирмекофильных тлей защитные реакции от афидофагов слабо выражены или отсутствуют (Новгородова, 2002а), при этом защиту колоний осуществляют муравьи.
Исследованные многовидовые сообщества муравьев
Под многовидовым сообществом муравьев мы понимаем группу активно взаимодействующих видов на данной территории. Обычно многовидовое сообщество представлено группами семей с перекрывающимися и/или охраняемыми друг от друга кормовыми участками (Захаров, 1991; Сейма, 2008). На исследуемой территории встречаются разные типы сообществ муравьев от простых, состоящих из группы гнезд одного или двух видов с перекрывающимися кормовыми участками, до более сложных с доминированием Formica s. str., а также участков, интенсивно заселенных разными видами Lasius, Myrmica, Leptothorax и Serviformica. Для стационарных исследований были выбраны участки с многовидовыми сообществами, в которых доминировали Formica s. str. Видовой состав муравьев на рабочих участках существенно отличался. В результате кластерного анализа была построена дендрограмма, сходства видового состава муравьев на участках (рис. 2.2). Исследованные сообщества образовали два кластера. В первый кластер вошли лесные многовидовые сообщества муравьев с доминированием Formica s. str. (F. rufa и F. polyctend) и L. fuliginosus, во второй степные сообщества, с доминированием — F. pratensis. На основании этого мы объединили все исследованные растительные сообщества в две группы: лесные и степные (далее для краткости приводятся как «лес» и «степь»). В лесных растительных сообществах отмечено 20 видов муравьев, в степных - 12 (табл. 2.4). Характерные особенности фоновых видов приведены в таблице 2.5. В зависимости от их иерархического статуса найденных на исследуемых участках муравьев можно разделить на три группы: доминанты, субдоминанты и инфлюенты (табл. 2.4). В большинстве случаев иерархические ранги тесно связаны с эколого-этологической спецификой видов муравьев (Резникова, 1983; Сейма, 2008).
Доминанты - муравьи, имеющие высокую динамическую плотность на кормовом участке, обладающие самым длительным периодом суточной активности и принадлежащие к крупной размерной категории особей (Сейма, 2008). Кроме того, они способны к деятельности во всех ярусах биоценоза. В нашей работе к ним относятся: Formica s. str. (F. rufa, F. polyctena, F. aquilonia, F. lugubris) F. pratensis, F. truncorum, F. s an guinea и L. fuliginosus\
Субдоминанты - муравьи, принадлежащие большей частью к средней размерной категории, потребляют меньше животной пищи, период их суточной активности короче, чем у видов более высокого ранга, но длиннее чем у инфлюентов (Сейма, 2008). К этой группе мы отнесли L. niger, С. saxatilis, С. herculeanus и F. cunicularia и др. Инфлюенты - муравьи, имеющие короткий период суточной активности и в большей мере связанные с почвенным ярусом (Сейма, 2008). К инфлюентам мы отнесли муравьев из родов Myrmica и Lepthotovax и др.
Все выше перечисленные группы были встречены нами в степных и лесных многовидовых сообществах муравьев. Таким образом, выбранные многовидовые сообщества муравьев отличаются по видовому составу, но сходны по структуре.
Краткая характеристика видов муравьев. Для экспериментальных исследований были выбраны 7 видов муравьев, ниже приведены их краткие экологические характеристики. Были использованы следующие литературные источники: Длусский (1967), Захаров (1972; 1978), Романова (1975), Тарбинский (1976), Мариковский (1979), Резникова (1983), Резникова, Бугрова (1989), Купянская (1990).
Formica rufa — широко распространен, обитает в хвойных, смешанных и лиственных лесах в возрасте свыше 40 лет. Может обитать в лесах с густым подлеском, но чаще встречается на открытых хорошо прогреваемых полянах и опушках. При строительстве гнезда F. rufa делает земляной вал скрытно под куполом из растительных частиц. Живет часто одиночными семьями, большие колонии образует редко. Муравьи питаются различными беспозвоночными и падью тлей.
Formica polyctena — широко распространен, обитает в лесной и лесостепной зонах. Предпочитает прогреваемые поляны и обочины дорог, чаще встречается в лиственных и смешанных лесах. Образует часто крупные полигинные семьи. Гнездо имеет купол из растительных частиц и земляной вал диаметром до 3 м. Муравьи питаются различными беспозвоночными и падью тлей.
Formica pratensis — широко распространен, в лесостепной зоне селится преимущественно на остепненных участках и в редких молодых лиственных и сосновых лесах. В лесостепи луговой муравей является эвритопным видом. Строит гнезда капсулы, которые обычно имеют плоский купол из частичек почвы и растительного материала и широкий земляной вал. От гнезд к деревьям с колониями тлей идут углубленные в земле дороги. В питании значительное место занимает падь тлей и различные беспозвоночные животные.
Lasius fuliginosus — гнезда муравья располагаются на лесных участках с более редким древостоем, сравнительно сухих с более глубоким залеганием грунтовых вод. Строят картонные гнезда в ослабленных живых деревьях (береза, дуб, тополь). Основная пища муравьев включает падь тлей, придатки семян (копытня, фиалок), а так же различных беспозвоночных.
Camponotus saxatilis — повсеместно встречающийся бореальный вид, обитает в сухих местах, на полянах и опушках, в лесах поселяется на осветленных участках. Гнезда муравьев располагаются в земле, под остатками древесины, часто под камнями. Гнездо имеет систему надземных и подземных троп. Питается падью тлей и различными беспозвоночными животными.
Camponotus herculeanus — широко распространенный бореальный вид, встречается в лесах повсеместно, но не образует больших скоплений. Отмечен в сосняках, смешанных и листвиничных лесах. Избегает сухих стаций. Основная масса гнезд располагается в пнях, но иногда и в поваленных мертвых деревьях и ветвях. Гнезда имеют под подстилкой систему троп. Питается падью тлей и различными беспозвоночными животными.
Паразитические наездники тлей (Aphidiidae, Aphelinidae)
Первые упоминания о наездниках выведенных из тлей в Западной Сибири встречаются в работе П. Стары (Stary, 1965). До настоящего времени на территории Западной Сибири были отмечены 37 видов афидиид и 4 -афелинид (Баранник, 1970, 1973; Панфилова, 1972; Алеева, Бабушкина, 1977; Семенов, 1984; Тобиас, Кирияк, 1986; Кротова, 1989в, 1993а).
В ходе наших исследований выявлено 30 видов паразитических наездников (Aphidiidae - 28, Aphelinidae — 2). Афидииды были представлены 13 родами {Praon, Pauesia, Adyalitus, Aphidius, Lysiphlebus, Lipolexis, Ephedras, Trioxys, Binodoxys, Metaphidius, Protaphidius, Betuloxys, Paralipsis), афелиниды только родом (Aphelinus).
Наибольшее количество видов афидиид (по 4) относятся к родам Aphidius, Lysiphlebus и Praon. По видовой насыщенности также выделяется род Ephedrus - 3 вида, остальные представлены одним или двумя видами (приложение: табл. 3).
На исследуемой территории найдены 15 видов афидиид, ранее не встречавшихся в Западной Сибири (приложение: табл. 3). Таким образом, к настоящему времени на территории Западной Сибири известно 52 вида афидиид и 4 — афелинид.
В настоящее время известно 247 видов (из 60 родов) сирфид, обитающих в лесостепной зоне Западной Сибири (Баркалов, Сорокина, 2006), из которых афидофаги составляют 40.5% (100 видов из 21 рода).
В результате наших исследований из собранных личинок и пупариев сирфид было выведено 239 имаго журчалок, относящиеся к 29 видам из 12 родов, что составило 29% от всех видов сирфид-афидофагов, известных для лесостепной зоны Западной Сибири (Баркалов, Сорокина, 2006). Наибольшее количество видов сирфид (7), выведенных из личинок, относятся к роду Paragus. По видовой насыщенности также выделяются роды Eupeodes и Sphaerophoria, они включают по 4 вида, остальные представлены одним двумя видами (приложение: табл. 5).
К настоящему времени на юге Западной Сибири известно 39 видов хищных кокцинеллид (Филатова, 1970; Кротова, 19906). В колониях тлей нами были обнаружены божьи коровки 18 видов из 14 родов {Anatis, Mysia, Adalia, Calvia, Halyzia, Hippodamia, Harmonia, Coccinella, Coccinula, Thea, Propylea, Oenopia, Semiadalia, Adonid) (приложение: список №1).
По данным И.Г. Кротовой (1989а, 1990а, 1992), в Приобской лесостепи выявлено 12 видов златоглазок, 2 вида гемеробиид и 1 вид верблюдок, питающихся злаковыми тлями. Наиболее многочисленными видами являются златоглазка обыкновенная - Chrysopa carnea Stephens, 1836 и златоглазка зеленая — Ch. phyUochroma Wesmael, 1841 (Кротова, 1989а, 1990а). В результате наших исследований в колониях тлей были обнаружены 9 видов златоглазок (Chrysopidae), 3 вида гемеробиид (Hemerobiidae) и 2 вида верблюдок (Raphidiidae). Златоглазки были представлены 5 родами. Наибольшее число златоглазок (5 видов) относятся к роду Chiysopa, остальные представлены одним двумя видами (приложение: список №2). 3.2.5. Галлицы (Cecidomyiidae)
До настоящего времени видовой состав галлиц-афидофагов на исследуемой территории не был известен. В результате наших исследований в колониях тлей были найдены личинки галлиц трех видов Aphidoletes aphidimyza (Rondani, 1847), Aphidoletes urticaria Kieffer, 1895 и Monobremia sp. принадлежащие двум родам. В колониях тлей чаще всего встречались личинки A. aphidimyza и A. urticaria (приложение: список № 3).
По данным И.Г. Кротовой (1992) в Новосибирской области выявлено 10 видов хищных клопов, питающихся злаковыми тлями (6 видов из семейства Nabidae, 4 из семейства Anthocoridae). В результате наших исследований в колониях тлей обнаружены клопы 7 видов из 3 семейств. Наибольшее количество видов клопов (4) относятся к семейству Nabidae, Anthocoridae - 2 вида, Reduviidae - один вид (приложение: список № 4).
Помимо афидофагов в ходе работы были так же выведены паразитоиды из личинок сирфид и златоглазок. Из собранных на колониях тлей личинок афидофагов выведены наездники 13 видов из семейства Ichneumonidae и 1 вид из семейства Heloridae. Из личинок сирфид выведены 10 видов паразитоидов, из личинок златоглазок - 4 (приложение: список № 5, 6). Из мумий тлей помимо афелинид и афидиид выведены сверхпаразитические наездники 5 видов (приложение: список № 7)
«Общие симбионты» и специализированные виды тлей
Среди выявленных мирмекофильных тлей «общие симбионты» (тли, посещаемые муравьями разных видов) составили 57.7% (56 от 97 видов): в «лесу» - 52.3% (45 видов), в «степи» — 54.5% (24 вида). В «лесу» наиболее привлекательными для муравьев оказались тли S. oblongus, Ch. populeti и А. fabae. Их колонии посещали по 12 видов муравьев (рис. 4.2, приложение: табл. 2). В колониях тлей Glyphina betulae (Linnaeus, 1758) и Cinara pinea (Mordvilko, 1895) отмечены муравьи 9 видов (для каждого вида тлей). Тли S. oblongus, G. betulae, Ch. populeti и С. pinea являются облигатными мирмекофилами. Без муравьев их колонии встречаются редко, при этом обычно находятся в угнетенном состоянии и быстро погибают. В присутствие муравьев некоторые виды могут образовывать достаточно большие колонии на березах (S. oblongus, G. betulae) и осинах (Ch. populeti) в смешанных лесах, что позволяет муравьям собирать значительное количество пади. Привлекательность этих тлей для муравьев (и востребованность, соответственно) объясняется еще и тем, что для них характерен ряд анатомических, морфологических и поведенческих адаптации к взаимодействию с муравьями. Так, для тлей из семейства Lachnidae (в частности, С. pined) характерно специфическое строение пищеварительной системы: благодаря наличию фильтрационной камеры они продуцируют падь с высокой концентрацией Сахаров (Гринфельд, 1971; Kunkel, Kloft, 1977; Мамонтова, 2008). Кроме того, эти тли способны удерживать капли пади на преанальных волосках до прихода муравья (Мордвилко, 1921), а также подавать «медовые сигналы» о своей готовности к выделению пади (Новгородова, 2002а). Что касается тлей A. fabae, это широко распространенный полифаг, часто встречающийся на различных травянистых и кустарниковых растениях. Колонии остальных видов «общих симбионтов» посещали муравьи меньшего числа видов.
В «степи» наибольшее число видов муравьев было отмечено на колониях тлей A. fabae и Aphis jacobaeae Schrank, 1801 - 9 и 8, соответственно. Колонии Sipha maydis Passerini, 1860, Aphis plantaginis Goeze, 1778 и A. craccivora посещали муравьи 7 видов. Эти тли часто встречаются на степных травянистых растениях. Для остальных тлей отмечено взаимодействие с муравьями меньшего числа видов (рис. 4.2).
Что касается специализированных тлей, приспособленных к взаимодействию с муравьями конкретных видов, то нами был найден только один вид — Stomaphis quercus (Linnaeus, 1758), Эти тли на исследованной территории встречаются только с муравьями L. fuliginosus на корнях и в трещинах коры берез у основания ствола. Муравьи строят навесы над колониями S. quercus, а так же защищают их от естественных врагов. Муравьи не охотятся на этих тлей. Отмечены лишь единичные случаи, когда муравьи L. fuliginosus уносили в гнездо поврежденных или старых тлей S. quercus, которые перестали питаться (Новгородова, 2005в). Распространение специализированных видов тлей напрямую связано с муравьями. Всего на исследуемой территории выявлены муравьи 28 видов, из которых взаимодействие с тлями отмечено только для 22. Для 6 видов муравьев (Leptothorax acervorum (Fabricius, 1793), Temnothorax nassonovi (Ruzsky, 1895), Cardiocondila stambulqffi Forel, 1892, Cataglyphis aenescens (Nylander, 1849), Myrmica lobicornis Nylander, 1846 и Myrmica schencki Emery, 1895) трофобиотические связи с тлями на исследуемой территории не были выявлены. Известно, что все эти муравьи могут вступать в трофобиоз с тлями. Однако на исследованных участках эти муравьи были отмечены лишь на зонтичных растениях во время сбора нектара. Возможно, одной из причин отсутствия материала по трофобиотическим связям этих муравьев с тлями является то, что для них характерна одиночная фуражировка при сборе пади. Это затрудняет выявление колоний тлей, посещаемых муравьями, т.к. колонии часто остаются без муравьев.
В «лесу» колонии тлей посещали муравьи 18 видов, в «степи» - 10. В многовидовых сообществах с доминированием рыжих лесных муравьев (группа Formica rufd) и лугового муравья (F. pratensis) наибольшее число видов тлей посещали муравьи-доминанты Formica s. str. {F. polyctena, F. truncorum и F. pratensis) и L. niger. Так, на участке в окрестностях п. Артыбаш Республика Алтай расположенном на опушке кедрово-пихтового леса выявлено 7 видов муравьев и 21 вид мирмекофильных тлей. Муравьи F. polyctena и F. truncorum посещали наибольшее число тлей - по 11 видов (рис. 4.3). На участке в окрестностях г. Карасук Новосибирской области, расположенном в лесостепной зоне, выявлено 12 видов муравьев и 35 мирмекофильных видов тлей. В разнотравно-злаковой степи наибольшее число тлей посещали муравьи F. pratensis и L. niger — по 11 видов, остальные муравьи были связаны с меньшим числом видов (рис. 4.4).
При объединении данных маршрутных учетов, охватывающих различные многовидовые сообщества муравьев на большой территории, наиболее широкие спектры трофобиотических связей с тлями были выявлены для муравьев L. niger (рис. 4.5, 4.6). По-видимому, это обусловлено тем, что благодаря экологической пластичности муравьи L. niger заселяют на исследованной территории различные стации в луговых и лесных биотопах, а так же участки, подвергающиеся антропогенному воздействию.
Для муравьев некоторых видов (например, F. fusca и F. cunicularid) характерно использование разных источников углеводной пищи (падь тлей, нектар цветов, сок растений и т.д.). Эти муравьи обычно не охраняют колонии своих симбионтов, более того, они часто «воруют» падь на колониях тлей, посещаемых муравьями других видов (Новгородова, 20026, 20036).
Несмотря на то, что значительное количество пади муравьи получают на надземных колониях тлей, корневые тли также играют в жизни муравьев немаловажную роль, и при этом до сих пор остаются наименее изученными из-за скрытого образа жизни. В ходе исследований в прикорневой зоне и на корнях растений были найдены колонии тлей 18 видов, которые являются представителями 9 родов из 4 семейств. Колонии корневых тлей в «степи» посещали муравьи 10 видов, в «лесу» - 8 (рис. 4.7, 4.8).
Муравьи ряда видов, как в «лесу», так и в «степи» были связаны только с корневыми тлями. Так, муравьи Т. caespitum посещали колонии корневых тлей трех видов (Paracletus cimiciformis Heyden, 1837, For da marginata Koch, 1857 и Tetraneura ulmi (Linnaeus, 1758)), а в гнездах L. flavus обнаружены корневые тли двух видов (F. marginata и Т. ulmi). Известно, что муравьи L. flavus, проводят под землей почти все время и могут образовывать с корневыми тлями облигатные ассоциации, при этом они не только собирают падь тлей-симбионтов, но и используют их в качестве белковой пищи (Pontin, 1978;Брайен, 1986).
Похожие диссертации на Роль муравьев разных видов в защите тлей от афидофагов
