Содержание к диссертации
Введение
Глава I. Обзор литературы . 18-45
Глава II. Материалы и методы. 46 - 57
Глава III. Результаты. 58 -365
III.1. Репродуктивные стратегии Cheilostomata . 58 -134
III. 1,1. Половая структура колоний Cheilostomata. 58 -60
НІЛ .2. Локализация гонад. 60 - 64
III. 1.3. Первая репродуктивная стратегия Cheilostomata. 64-70
III, 1.4. Вторая репродуктивная стратегия Cheilostomata. 70 -101
III.1.5. Третья репродуктивная стратегия Cheilostomata. 101 -120
III.1.6. Четвертая репродуктивная стратегия Cheilostomata. 120 - 128
III.1.7. Половой зооидальный диморфизм, 128-130 Ш.2. Осеменение. 130-134
Выводковые камеры Cheilostomata. 135 - 365
III.3.1, Классификация и терминология. 135 - 144
III,3,2. Строение выводковых камер Cheilostomata. 144 - 365
Глава IV. Обсуждение результатов. 366 - 581
IV. і. Выводковые камеры Cheilostomata: структура, развитие, эволюция. 366 -461
1V.2. Сравнительный анализ репродуктивных стратегий Cheilostomata. 461 -518
IV.3. Эволюция репродуктивных стратегий Cheilostomata. 518 - 581
IV.3.1. Изменение характера оогенеза и возникновение лецитотрофной личинки у Cheilostomata. 519-537
IV.3,2. Роль приобретения раннего осеменения и клеток-нянек в изменении характера оогенеза. 537 - 540
IV.3.3. Возникновение плаценты и эволюция III, IV и V репродуктивных стратегий. 540 - 545
IV.3.4. Причины, феноменология и следствия перехода к лецитотрофии у Cheilostomata. 545 - 562
IV.3.5. Внешние факторы, стимулировавшие верхнемеловую диверсификацию Cheilostomata, 563-571
IV.3.6. Возможные следствия перехода к новым стратегиям. 571 - 575
IV.3.7. Эволюция полового размножения у Bryozoa. 576 - 581
Выводы 582
Список литературы 583 - 630
- Обзор литературы
- Материалы и методы.
- Репродуктивные стратегии Cheilostomata
- Выводковые камеры Cheilostomata: структура, развитие, эволюция.
Введение к работе
Одним из важнейших эволюционных приобретений в истории Eucaryota явился половой процесс. Реализуясь в форме полового размножения, он является обязательным этапом в жизненных циклах большинства Metazoa и 99% беспозвоночных животных, причем для подавляющего большинства это единственный способ воспроизведения (Варне и др., 1992). Половое размножение включает в себя гонадо- и гаметогенез, оплодотворение и эмбриогенез и, во многих случаях, вынашивание. При принципиальном сходстве этих компонент у разных групп Metazoa, каждая из них демонстрирует большое количество вариантов, в виде которых она осуществляется. Данное многообразие свидетельствует о том, что половой процесс в целом, и половое размножение, в частности - субъекты эволюции. Разнообразны; (I) источники, способы, время закладки и окончательной локализации гонад, а также их сочетания (однополость/гермафродитизм); (2) варианты развития и строения гамет; (3) локусы, время и способы оплодотворения; (4) выводковые структуры и способы вынашивания; (5) типы эмбриогенеза и личинок (Adiyodi, Adiyoctt, 1983,1989,1990; McEdward, 1995; Дроздов, Иванков, 2000 и др.).
Перечисленные особенности полового размножения, существующие в различных комбинациях, характеризуют разные репродуктивные стратегии, под которыми традиционно понимается весь комплекс особенностей половой репродукции, характерный для данного вида или группы видов (Иванова-Казас, 1995; Касьянов, 1989). Касьянов (1989) также выделяет личиночные (плаиктотрофную и лецитотофную) и эмбриональные (лецитотрофную и плацентарную) репродуктивные стратегии.
Организмы с разными репродуктивными стратегиями характеризуются различной производительностью гонад, включая количество и свойства гамет, количество ресурсов, доступных для каждого потомка, а также продолжительность оогенеза, эмбриогенеза и личиночного периода. Таким образом, репродуктивная стратегия может рассматриваться, как одна из составляющих экологической стратегии вида, которая, кроме того, включает в себя особенности существования и расселения личиночных и взрослых стадий, освоения ими экониш, плотности и долговечности популяций и эффективность эксплуатации ресурсов (Пианка, 1981; Касьянов, 1989).
Однако каковы были предпосылки, причины и следствия возникновения различных репродуктивных стратегий? Каковы были тенденции в эволюции их основных составляющих: гаметогенеза, оплодотворения и заботы о потомстве? Могут ли данные о половом размножении быть использованы для восстановления эволюционной истории групп организмов?
Да, могут. Более того, изучение полового размножения и его эволюции является одним из широко применяемых инструментов познания исторического прошлого организмов, поскольку затрагивает критический аспект их существования - воспроизведение себе подобных. Насколько успешно размножение, настолько успешен организм. Половое размножение эволюционировало вместе с организмами, оставаясь неизменным в главном, и активно меняясь в деталях. Поэтому характер размножения сочетает в себе как крайне консервативные, так и продвинутые признаки, будучи, кроме того, теснейшим образом связанным с экологическим стратегиями - в первую очередь, числом потомков, личиночными типами и расселением, а значит - видообразованием. Таким образом, изменения в половом размножении непосредственно отражаются на эволюционной судьбе организмов. Коль скоро основная задача зоологии состоит в изучении разнообразия, истории развития и взаимоотношений между животными, то роль исследований эволюции полового размножения является чрезвычайно важной.
Количество подходов к изучению эволюции групп организмов ограничено. Исследования, проводящиеся в рамках традиционной морфологической методологии, как правило, сводятся к сравнительному анализу морфологии половых систем, на основании которого реконструируется их эволюция и филогения групп-носителей. Большое количество исследований посвящено также сравнительной морфологии гамет и вынашивающих структур, феноменологии гаметогенеза и оплодотворения. Однако работы, с использованием комплексного подхода, объединяющего данные о различных аспектах размножения, остаются редкими, сводки же по размножению большинства групп беспозвоночных страдают от крайней неполноты и фрагментарности, а также отсутствия свежих данных. Более того, эволюция полового размножения реконструируется преимущественно на основе изучения современных форм.
Ярким примером тому являются мшанки (тип Bryozoa Ehrenberg, 1831). Анализ литературы показал, что, начиная с работ Эллиса (Ellis, 1755) и Палласа (Pallas, 1766), в более чем 230 опубликованных статьях и монографиях содержатся сведения о различных аспектах полового размножения свыше 350 видов морских гимнолемных мшанок (класс Gymnolaemata). Однако, в той или иной степени, полная информация, по которой можно было бы составить мнение об их репродуктивных циклах, содержится лишь в двух десятках работ, посвященных приблизительно 30 видам. Из состава же самого многочисленного отряда мшанок - Cheilostomata, включающего свыше 1100 родов и 140 семейств, более или менее полно изучено размножение лишь 10 видов, представляющих 10 семейств. Именно на такой фактологической основе создана лучшая из имеющихся в нашем распоряжении сводок по половому размножению Bryozoa (Reed,
1991). Но будет ли адекватной картина, если экстраполировать данные о десятке видов на весь крупный таксон? Очевидно, что нет. Как следствие, эволюция полового размножения мшанок в литературе почти не обсуждается, хотя ее роль могла быть решающей в появлении эндотрофной личинки и эволюционном триумфе Cheilostomata (Taylor, 1988). Кроме того, мы убеждены, что новые сведения об путях эволюции размножения данной группы животных могут быть полезны для понимания взаимоотношений между мшанками и другими Lophophorata и, в конечном итоге, пролить свет на их положение в системе Metazoa.
Что касается морских беспозвоночных, то здесь внимание многих исследователей было направлено на результат полового размножения, а именно проблематику, касающуюся личиночных типов. Причин тому несколько (Strathmann, 1978а, 1986). Во-первых, многие особенности строения планктотрофных личинок, будучи чрезвычайно консервативными, играют важную роль в эволюционно-морфологических и филогенетических построениях (Schneider, 1869; Hatschek, 1878; Остроумов, 1886; Garstang, 1951; Nielsen, 1971, 1977, 1995, 1998, 2001; Jagersten, 1972; Zimmer, 1973; Farmer, 1977; Иванова-Казас, 1986, 1995; Wray, 1995a; Hall, Wake, 1999; Hickman, 1999; Williamson, 2001;Малахов,2004идр.).
Во-вторых, ярко выраженные различия в характере расселения планктотрофных и лецитотрофных личинок лежат в основе зоогеографических иссследований и изучения генетического обмена между популяциями (Mileikovsky, 1971; Sheltema, 1971; Jablonski, 1986; Strathmann, 1986; Касьянов, 1989; Poulin, Feral, 1994,1996 и др.).
В-третьих, переход от плаиктотрофии к лецитотрофии, неоднократно осуществлявшийся в истории различных групп, позволяет моделировать эволюцию адаптивных стратегий, проводить их сравнительный анализ и реконструировать эволюцию жизненных циклов (Vance, 1973; Smith, Fretweil, 1974; Strathmann, 1977, 1985, 1993; Christiansen, Fenchel, 1979; Касьянов, 1989; Hall, Wake, 1999; Pechenik, 1999; Hickman, 1999 и др.).
В-четвертых, наличие различных типов личинок в пределах одних и тех же таксонов дает возможность изучать молекулярные основы эволюции новых личиночных типов, а также эмбриологические и морфологические перестройки, сопровождающие этот процесс (Strathmann, 1978а; Sinervo, McEdward, 1988; Byrne, Barker, 1991; Wray, Raff, 1991; Wray, 1995b; Byrne, 1995; Byrne, Сеїта, 1996; и др.).
В то же время анализ литературы показывает, что основное внимание исследователей обращено не на причины, а на следствия перехода к новому личиночному типу, а именно - выгодность или невыгодность сохранения исходного типа личинки в изме- нившихся условиях среды (McEdward, 1995). Тот факт, что эволюция новых личиночных типов тесным образом связана с изменениями репродукции материнского организма, который также подвергается внешним воздействиям, часто игнорируется.
В качестве альтернативы предлагается использование комплексного подхода, при котором базовые составляющие полового размножения - гаметогенеза, оплодотворения и вынашивания - исследовались в их совокупности и эволюционной динамике. Это позволило бы представить рассматриваемый феномен в виде целостной последовательности процессов (репродуктивной стратегии), реализующейся в том или ином личиночном типе. Особенно перспективными в этом отношении являются группы, которые включают в себя виды с разными репродуктивными стратегиями, и имеют репродуктивные признаки, сохраняющиеся в ископаемом состоянии. Это дает возможность рекоиструировать этапы эволюции полового размножения на основе сравнительного анализа этих стратегий и использовать полученные данные для воссоздания эволюционной истории и филогении этих групп.
Важно отметить, что анализ филогенетического родства групп, проведенный на основе комплексного сравнения различных структур, вовлеченных в размножение, чуток к наличию параллелизмов и проявлений конвергентной эволюции, поскольку гипотезы о родственности независимо тестируются по разным параметрам.
Данный подход кажется весьма многообещающим. Например, в последнее время были предприняты успешные попытки использования данных о распространении планктотрофии, лецитотрофии и заботы о потомстве при реконструкции эволюции и филогении иглокожих, в частности, морских ежей (Wray, 1996; Smith, 1997; Jeffery, 1997 и др.). Благодаря богатой палеонтологической летописи, такой анализ включал как современные, так и ископаемые формы, и оказался весьма продуктивным, поскольку подтвердил существовавшие филогенетические схемы, построенные на основании морфологических (скелетных) признаков.
Идеальной моделью для такого рода исследований являются мшанки отряда Cheilostomata (Bryozoa: Gymnolaemata), характеризующиеся несколькими репродуктивными стратегиями, разными личиночными типами, а также богатой палеонтологической летописью.
Большинство зоологов традиционно относит тип Bryozoa к надтипу щупальцевых (Tentaculata) (Hatschek, 1888; Иванова-Казас, 1977, 1995; Хадорн, Венер, 1989) или лофофоровых (Lophophorata) (Hyman, 1959; Emig, 1982; Willmer, 1990; Малахов, 2004), куда также включаются типы Phoronida и Brachiopoda. Положение этой группы в системе Metazoa до сих пор остается крайне спорным (Willmer, 1990; Nielsen, 2001; Ruppert et al., 2004; Valentine, 2004). На основании молекулярных данных (исследования ДНК, кодирующей І 8s рРНК, и НОХ-генов) Lophophorata включаются в состав группы Lo-photrochozoa, которая относится к Protostomia (Halanych et al., 1995; Mackey et al., 1996; Passamaneck, Halanych, 2004). К первичноротым их относят и на основании морфологического анализа (Беклемишев, 1964; Reraane et al., 1989; Хадорн, Венер, 1989; Малахов, 2004). Напротив, другая часть морфологов относит группу щупальцевых, целиком или частично, к Deuterostomia (Zimmer, 1973; Ruppert, Barnes, 1994; Nielsen, 2001), иногда в составе Lophodeuterostomia (Ruppert et al., 2004). Кстати, многие зоологи указывают на то, что щупальцевые сочетают в себе признаки первичноротых и вторичноротых (Zimmer, 1973; Иванов, 1976; Willmer, 1990; Ruppert, Barnes, 1994; d'Hondt, 1997 и др.). В результате, до самого последнего времени мшанок, в составе надтипа Tentaculata (Lophophorata), помещали где-то у основания эволюционной развилки между Protostomia и Deuterostomia, сближая щупальцевых (вместе или порознь) то с первыми, то со вторыми, или рассматривая их в качестве промежуточной (Догель, 1981; Salvini-Plawen, 1982) или отдельной (Иутап, 1959; Willmer, 1990) группы. Андерсон уточняет это весьма туманное положение в системе, говоря, что щупальцевые (суда по молекулярным данным) по происхождению первичноротые, которые приобрели морфологические и эмбриологические признаки вторичноротых в результате конвергентной эволюции (Anderson, 2001),
Аналогичные проблемы существуют и при определении ближайших родственников Bryozoa. Как правило, мшанок сближают с форонидами, рассматривая их в качестве сестринских групп, возникших от протофоронид, или же выводя Bryozoa из Phoronida (Hyman, 1959; Farmer et al., 1973; Farmer, 1977; Ruppert et al., 2004). Эмиг (Emig, 1982) считает брахиопод и мшанок в качестве тупиковых боковых ветвей ствола, эволюция которого привела к появлению форонид, по его мнению - самых продвинутых из щупальцевых. В то же время Нильсен (Nielsen, 1995, 2001, 2002) объединяет мшанок и Kamptozoa в надтип Bryozoa, включая их в состав первичноротых, тогда как типы Phoronida и Brachiopoda относит ко вторичноротым. Брахиоподы рассматривались в качестве отдельной от мшанок и форонид группы Беклемишевым (1964) и Донтом (d'Hondt, 1986). В свою очередь, весьма неоднозначными являются интерпретации молекулярных данных. Исследования I8s рРНК указывают на обособленность мшанок от остальных щупальцевых (Halanych et al., 1995; Mackey et al., 1996; Cohen, 2000). Более того, молекулярные данные (Halanych et al., 1995; Mackey et al,, 1996) свидетельствуют о базальном положении мшанок по отношению к другим щупальцевым, что не соответ- ствует палеонтологическим данным (но не противоречит гипотетической возможности) (Conway Morris et al., 1996; Halanych, 1996).
Консенсус отсутствует и в отношении последовательности возникновения и филогенетических связей в пределах типа Bryozoa (Cheetham, Cook, 1983). В соответствии с одной из гипотез стволовой группой является класс Phylactolaemata (ныне обитающий только в пресных водах), как сохранивший наибольшую морфологическую близость к форонидам. От филактолемат производится класс Gymnolaemata, а от гимнолемат -класс Stenolaemata (Jebram, 1973а, 1986). Борг (Borg, 1926) предположил, что все три класса мшанок представляют независимые эволюционные линии, возникшие от общей предковой группы "Probryozoa" (см. также Hyman, 1959). Третий сценарий демонстрирует гипотетическую возможность того, что морские и пресноводные мшанки являются сестринскими группами, независимо возникшими от форонид или форонидообразного предка, а стеиолематы происходят от гимнолемат (Mundy et al., 1981; Cheetham, Cook, 1983; Todd, 2000; см. также Larwood, Taylor, 1979; Taylor, Ernst, 2004). Очевидно, что настоятельно необходимы дополнительные исследования, чтобы продвинуться в решении перечисленных выше вопросов.
Количество описанных современных мшанок, по последним подсчетам, оценивается приблизительно в 6000 видов, ископаемых - свыше. 24000 видов (Taylor, Ernst, 2004). Тем не менее, эти цифры рассматриваются лишь как одна треть от истинного многообразия группы (П. Тэйлор, персональное сообщение, 2005). Bryozoa - преимущественно морские эпибионты-активные фильтраторы, питающиеся фитопланктоном и освоившие большое количество самых разнообразных биотопов до глубин свыше 8000 м (Ryland, 1982; Boardman el al., 1983; МсКішіеу, Jackson, 3989). Все они являются колониальными организмами с размерами зооидов менее 1 мм. Жизненный цикл Bryozoa включает формирование гамет в гермафродитиой колонии, внутреннее осеменение, развитие планктотрофиой или лецитотрофной (в последнем случае, вынашиваемой) плавающей личинки, которая по достижении компе- тенции, оседает на субстрат и, пройдя через метаморфоз, трансформируется в зооид-основатель (анцеструлу). В результате не доведенного до конца почкования анцеструлы формируется колония, которая по созревании приступает к гаметогенезу.
Мшанки известны в морских отложениях, начиная с нижнего ордовика (Taylor, Сшту, 1985; Ни, Spjeldnaes, 1991). Тем не менее, Тодд (Todd, 2000) представил данные, свидетельствующие о том, что все известные надсемейства отряда Ctenostomata, считающегося самой древней группой мшанок, уже существовали в раннем ордовике. Дру- гими словами, возникновение типа Bryozoa пришлось на кембрийский период или даже ранее: Хаймен (Hyman, 1959) предположила, что мшанки возникли в докембрии.
Отряд Ctenostomata (класс Gymnolaemata) - дошедшая до наших дней древнейшая группа, лишенная минерализованного скелета, и рассматриваемая в качестве пред-ковой для всех остальных групп морских мшанок (Bassler, 1953; Jebram, 1973; Banta, 1975; Larwood, Taylor, 1979). В ордовике от ктеностомат возникли стенолематы (класс Stenolaemata) с обызвествленными зооидами. Бурная эволюция последних выразилась в появлении пяти отрядов - Trepostomata, Cystoporata, Cryptostomata, Fenestrata и Cyclo-stomata - достигших высокого таксономического разнообразия, и игравших важную роль в донных сообществах палеозойских морей (Taylor, Ernst, 2004). Одной из составляющих эволюционного успеха стенолемных мшанок, по-видимому, явилось приобретение ими заботы о потомстве. Предположение о существовании вынашивания у Trepostomata высказано Дунаевой (Dunaeva, 1968), у Cystoporata - Баттлер (Buttler, 1990). Выводковые камеры, обнаруженные у представителей отряда Fenestrata, рассматриваются в качестве важного систематического признака (Stratton, 1975, 1981; Southwood, 1985; Bancroft, 1986; Морозова, 2001).
Палеозойские отряды Stenolaemata - Trepostomata, Cystoporata, Cryptostomata и Cyclostomata - с потерями пережив глобальное пермско-триасовое вымирание, перешли в мезозой, однако, за исключением Cyclostomata, вымерли уже в конце триаса. С этого времени начинает увеличиваться разнообразие остававшихся до сих пор в тени циклостомных мшанок, которые пережили расцвет во второй половине мелового периода. Во время позднемелового вымирания число циклостомат резко уменьшилось, тем не менее, мшанки, относящиеся к этому отряду, представлены и в современных дойных биоценозах (Taylor, Larwood, 1988, У990; Boardman et al., 1983, МсКІппеу, Jackson, 1989). Как и в случае с палеозойскими стенолематами, вынашивание рассматривается в качестве важнейшей составляющей прогресса и выживания Cyclostomata, выводковые камеры (гонозооиды) у которых известны, начиная с позднего триаса (Taylor, Michalik, 1991; Lidgard et al., 1993). Как у ископаемых, так и у современных мшанок элементы строения гонозооидов играют важную роль в систематике циклостомат (Borg, 1926; Brood, 1972; McKiimey, 1987; Вискова, 1992; Островский, 1991, 1995, 1997; Os-trovsky, 1997,1998a, 1998c, 2004).
В поздней юре от ктеностомных мшанок возникли первые представители гим-нолемного отряда Cheilostomata ((Pohowsky 1973; Taylor, 1981, 1986а, 1990, 1994), который, начиная с начала позднего мела перешел в фазу бурной диверсификации, быстро стал доминирующей группой мшанок, и остается таковой др настоящего времени (см. ниже). Следует отметить, что Йебрам (Jebrarn, 1992) считал хейлостомат полифИ' летической группой, тогда как Тодд (Todd, 2000) обосновал ее монофилию.
Отряд Cheilostomata - одна из самых разнообразных и самых многочисленных групп морских колониальных эпибионтов. Они составляют около 95% от всего разнообразия современных Bryozoa, будучи представленными 140 семействами и более 1000 родами (Gordon, 2002). Более того, в бореальных и полярных водах Cheilostomata являются одними из самых массовых морских обрастателей: например, в Антарктиде, они могут покрывать до 90% всех скальных поверхностей, достигая обилия в 5000 колоний на квадратный метр, и по биомассе уступая лишь губкам и асцидиям (Ryland, 1982; Hayward, 1995; Barnes, Brockington, 2003). Освоив все возможное разнообразие твердых и мягких, подвижных и неподвижных субстратов, хейлостомные мшанки играют чрезвычайно важную роль в биоценозах, формируя обширный убежищный комплекс, а также являясь субстратом для оседания и питания многих других организмов (Ryland, 1970; 1976; Hayward, Ryland, 1998, 1999; McKinney, Jackson, 1989).
Эволюционный успех отряда Cheilostomata объясняется высочайшей морфологической и физиологической пластичностью и широчайшим спектром адаптивных возможностей, реализовавшихся в крайне разнообразных формах роста колоний, высоком многообразии морфологии и функционирования зооидов, хорошо развитом полиморфизме, на основе которого, например, в группе лунулитиформных мшанок появились свободноживущие подвижные колонии, а также существовании нескольких репродуктивных стратегий (Hymaii, 1959; Boardman et al., 1983; McKinney, Jackson, 1989; Reed, 1991; Вискова, 1992; Taylor, 1999),
Следствием того, что мшанки, как и многие другие эпибиоиты, характеризуются ярко выраженной способностью к регенерации (Levinsen, 1907; Winston, 1983; Os- trovsky, 1997), является тот факт, что для них характерен как половой, так и бесполый способы размножения. Причем в некоторых случаях, бесполое размножение путем фрагментации доминирует над половым размножением, что часто зависит от формы роста колонии: например, численность популяций некоторых мшанок с древовидными колониями наполовину или преимущественно увеличивается за счет фрагментации (Winston, 1983; Thomsen, Hakansson, 1995; Cheetham et al., 2001). Среди свободножи- вущих видов встречаются как те, что размножаются, в основном, за счет фрагментации, так и те, что используют, главным образом, половое размножение. Среди инкрусти рующих форм известны примеры, когда используемые ими способы размножения ме- \ няются в зависимости от изменения внешних условий. Причем, в популяциях, размно жающихся преимущественно бесполым способом, количество фертильиых зооидов в ко
te rm ov ann spl f
Рис. І. Схема строения зооида Neocheilostomata. Сокращения; а, анус; ann, аннулюс по-ровой камеры; bw, базальная стенка; eg, ганглий; ср, коммуникационная пора; div, мускул-депрессор ооэциального пузырька; dz, дистальный зооид; е, эмбрион; есо, эктоо-эций; епо, энтооэций; f, фуникулярный тяж; fm, фронтальная мембрана; fw, фронтальная стенка; gyc, гимноциста; iv, внутренний пузырек; msc, мезоцель; mtc, метацель; ос, овицелла; осо, мышца оперкулюма; ое, ооэций; ор, оперкулюм; ov, оварий; рп, глотка; рт. париетальные мышцы; гс, ректум; riv, мускул-ретрактор ооэциального пузырька; гт, мускул-ретрактор полипида; snp, целомопора; spl, поровая пластинка в боковой стенке; st, желудок; t, щупальца; te, семенник; tw, поперечная стенка (из RySand. 1970: сообщение цешчической полости ооэция с висцеральным целомом маиеринского зооида отсутствует). лониях значительно ниже, нежели в популяциях, в которых доминирует половое размножение (Thomsen, Hakansson, 1995). Так или иначе, но половое размножение является обязательной составляющей жизненного цикла мшанок, а для большинства из них -единственно возможным способом воспроизведения.
Питающийся зооид (аутозооид) Cheilostomata (Рис. 1) представляет собой органический модуль, состоящий из цистида (вместилища внутренних органов) и полипида (втяжной щупальцевой кроны с петлевидным кишечником и обслуживающей их мускулатуры). Цистид имеет форму мешочка или коробочки, чьи стенки образованы из обызвествленной кутикулы, подстилаемой эпидермальным и перитонеальным клеточ- «. А
Рис. 2. Продольный срез через материнский и дистальный аутозооиды Porella minuta с расправленным лофофором и эмбрионом в овицелле. Сокращения: as, аскус; av, авику-лярий; dz, дистальный зооид; е, эмбрион; fr, фронтальный щит; g, кишечник; mz, материнский зооид; ое, ооэциум; ор, оперкулюм; ov, оварий; t, щупальца; tw, поперечная стенка. Размерная шкала: 50 шп. ными слоями. У части хейлостомат фронтальная стенка необызвествлена. Сокращение париетальных мышц приводит к ее прогибанию и увеличению давления полостной жидкости, что, в свою очередь, ведет к высовыванию венчика щупалец с ротовым отверстием в центре. Во многих случаях фронтальная стенка обызвествляется, а в качестве гидростатического аппарата выступает специальный компенсаторный мешок (аскус). Втягивание полипида осуществляется благодаря двум мускулам-ретракторам, а закрывается отверстие зооида при помощи хитинизированной складки (оперкулюма). Един- ственныЙ ганглий расположен рядом с глоткой. Вторичная полость тела представлена двумя отделами: туловищным и лофофоральным (кольцевым окологлоточным каналом и целомами щупалец). Перитонеум стенки тела связан с кишечником посредством фу-никулярных тяжей, рассматриваемых в качестве гомологов кровеносных сосудов (Carle, Ruppert, 1983). Соседние зооиды сообщаются посредством пор, закрытых специализированными поровыми клеточными комплексами. С ними ассоциированы фуни-кулярные тяжи. Полипиды регулярно проходят через циклы дегенерации/регенерации.
Колонии являются гермафродитными образованиями, состоящими из стерильных и гонохорических и/или гермафродитних зооидов. Гонады локализуются на внутренней поверхности стенок цистида, будучи связанными с фуникулярными тяжами, или на самих тяжах. Осеменение внутреннее. Спермин выводятся во внешнюю среду через терминальные поры щупалец, осемененные ооциты - через интертентакулярный орган или супраневральную целомопору. У большинства вынашивающих форм эмбрионы развиваются в специализированных выводковых камерах - овицеллах (Reed, 1991; Mukaietal., 1997).
В литературе у мшанок отряда Cheilostomata описаны три физиологических репродуктивных категории (Dyrynda, Ryland, 1982) или способа (паттерна) репродукции (Woollacott, Zimmer, 1975; Reed, 1991), различающиеся по количеству и качеству формируемых ооцитов, отсутствию или наличию вынашивания, присутствию экстраэмбрионального питания и типа личинки (см. ниже). После более или менее продолжительного периода плавания, достигшая компетенции личинка - планктотрофная или лецитотрофная - подыскивает место для оседания, фиксируется иа субстрате и претерпевает катастрофический некротический метаморфоз. В результате формируется зооид-основатель (анцеструла) (Рис. 26С) или группа зооидов (анцестральный комплекс), от которых начинается почкование дочерних поколений зооидов.
Хейлостомных мшанок подразделяют на две группы. Появившийся первым па раф илети чес кий подотряд Malacoslega Levinsen, 1902 представлен невынашивающими формами с примитивной зооидалыюй морфологией и планктотрофной личинкой. Считающаяся монофилетической группа "Neocheilostomata" (бывший подотряд Neo- cheilostomatina d'Hondt, 1985) не имеет формального статуса, и является широко ис пользуемым термином для обозначения подавляющего большинства вынашивающих хейлостомат (кроме подотрядов Inovicellata и Scrupariina). Для них характерно наличие лецитотрофиых личинок, которые вынашиваются в выводковых камерах (овицеллах) і {Рис. 1, 2). Malacostega рассматриваются в качестве предков Neocheilostomata (Taylor,
1988). \
Первые находки ископаемых хейлостомных мшанок известны из верхней юры (Taylor, 1994). В нижнемеловом периоде данная группа характеризовалась низким таксономическим разнообразием, будучи представленной всего двумя семействами из состава подотряда Malacostega - Electridae и Wawaliidae (Taylor, 2000). Однако, начиная со среднего мела, Cheilostomata перешли в фазу быстрой диверсификации (Taylor, 1988), которая, перемежаясь с вымираниями и с постепенным снижением темпов, продолжалась около 90 миллионов лет (Voigt, 1985; Taylor, Larwood, 1988; Lidgard et al., 1993; Macleod et al. 1997; McKinney et al., 1998; Sepkoski et al., 2000; Taylor, 2000).
Первые свидетельства вынашивания личинок у Cheilostomata - выводковые камеры, известны из верхнего альба (Cheetham, 1954, 1975; Cheetham et al. 2006). Другими словами, овицеллы у хейлостомат появились лишь немного раньше того момента, как началась упомянутая фаза диверсификации. Основываясь на этом факте, Тэйлор (Taylor, 1988) предположил, что появление выводковых камер указывает иа приобретение в данной группе лецитотрофиых личинок, Последнее событие, на его взгляд, могло увеличить темпы видообразования и инициировать мощную радиацию в пределах отрада. В соответствии с рассматриваемой гипотезой, переход к лецитотрофии резко уменьшил продолжительность расселительной фазы, и, таким образом, привел к изоляции удаленных популяций друг от друга. Именно нарушение генетического обмена между популяциями расматривается как непосредственная причина видообразования (аллопатрическая и парапатрическая модели) (Jablonski, Lutz, 1983; Jablonski, 1983; Poulin, Feral, 1994; обсуждается в Havenhand, 1995), Современные данные соответствуют этой модели: виды с эндотрофной личинкой характеризуются значительно большей генетической гетерогенностью, нежели виды с планктотрофной личинкой - цифонау-TOM(Go)dsonetal.,2001).
Но, как подчеркивалось выше, появление нового личиночного типа должно быть тесным образом связано с изменениями репродукции материнского организма, а именно - изменением оогенеза, что предполагает возникновение новой репродуктивной стратегии. Кроме того, для всех без исключения вынашивающих Bryozoa характерна лецитотрофная личинка. Не означает ли это, что переход к новому личиночному типу у хейлостомат был каким-то образом связан с приобретением вынашивания?
Исходя из этого, мы формулируем цель исследования: на основе сравнительного анализа репродуктивных стратегий реконструировать основные этапы и выявить тенденции в эволюции полового размножения отряда Cheilostomata, и использовать полученные данные для воссоздания эволюционной истории и филогении этой группы морских мшанок.
Основными задачами являются изучение оогенеза, осеменения и вынашивания, и обеспечивающих их органов и структур у представителей различных групп Cheilostomata.
Факты, полученные в ходе исследования, свидетельствуют о том, что в основе эволюционного успеха Cheilostomata могут лежать изменения полового размножения -возникновение новых репродуктивных стратегий и приобретение заботы о потомстве -происходившие на фоне крайне благоприятных сочетаний внешних абиотических и биотических факторов. Поэтому в качестве защищаемых выдвигаются следующие положения: в пределах отряда Cheilostomata лецитотрофия и забота о потомстве в форме вынашивания возникали неоднократно и независимо в разных группах; переходы к лецитотрофии были связаны с изменением характера оогенеза, обусловленным внешним фактором; вынашивание возникало каждый раз, когда возникала лецитотрофия; выводковые камеры в разных группах возникали на основе модификации шипов, кост, кенозооидов или из мембраны оплодотворения; в пределах отряда осуществился переход от внутрицеломического к раннему интраовариальному осеменению; плацентарное вынашивание в пределах отряда Cheilostomata возникало неоднократно.
Гипотеза Тэйлора (Taylor, 1988) в настоящее время является единственным адекватно обоснованным предположением, непротиворечиво объясняющим обсуждаемый феномен. Соглашаясь с мнением ее автора, Гордон и Фогт (Gordon, Voigt, 1996), тем не менее, задают вопрос: могла ли, однажды возникнув, лецитотрофия поддерживать высокие темпы видообразования в течение столь длительного периода? Данные авторы выдвинули собственную гипотезу, в соответствии с которой, прогрессивная эволюция хейлостомиых мшанок обуславливалась появлением новых типов (защитных) фронтальных щитов. Таким образом, приобретение вынашивания и лецитотрофных личинок рассматривается как триггер радиации, в дальнейшем поддерживаемой за счет эволюции скелетных структур. Яблонски с соавторами (Jablonski et al., 1997) также считает, что гипотезе Тэйлора противоречит тот факт, что циклостомные мшанки (как правило, сосуществующие с Cheilostomata), приобретя гонозооиды в верхнем триасе (Taylor, Michalik, 1991), в дальнейшем претерпели лишь довольно умеренную диверсификацию (см. также Taylor, Larwood, 1990; Lidgard et al, 1993). Упомянутые авторы подчеркивают, что имеющихся в нашем распоряжении данных недостаточно, чтобы делать какие- либо окончательные выводы. Тем не менее, приобретение эндотрофной личинки и заботы о потомстве, несомненно сыграло важнейшую роль в эволюции отряда Cheilostomata.
Забота о потомстве является широко распространенным феноменом. В частности, у беспозвоночных известны различные варианты, как наружного (Anthozoa, Hydro-zoa, Polychaeta, Gastropoda, Crustacea, Echinodermata, Phoronida, Pterobranchia, Pogono-phora), так и внутреннего вынашивания (представители большинства известных типов) (Adiyodi, Adiyodi, 1989, 1990; Levin, Bridges, 1995; Ересковский, Островский, 2006). Мшанки не являются исключением. Более того, подавляющее большинство представителей этого типа вынашивают потомство, причем в пределах типа описано как наружное, так и различные формы внутреннего вынашивания. Но почему и как возник феномен вынашивания, и каковы его эволюционные последствия? В ходе данного исследования мы постарались найти ответ на этот и другие вопросы.
Считаю своим приятным долгом выразить самую глубокую признательность моему учителю, заведующему кафедрой зоологии беспозвоночных биолого-почвенного факультета СПбГУ, доценту А.А. Добровольскому, всячески поощрявшему исследования мшанок на нашей кафедре. Мои зоологические и педагогические интересы во многом сформировались под влиянием его блестящих лекций, проведенных вместе полевых студенческих практик и бесед с ним. Я также хочу выразить свою благодарность научному сотруднику Зоологического института РАН к.б.н. А.Ф. Пушкину, благодаря которому я начал заниматься мшанками, участвовал в антарктической экспедиции и приобрел знания и навыки в различных областях биологии и экспедиционной жизни. В течение всей моей работы я постоянно чувствовал большую поддержку и интерес к моим исследованиям со стороны профессора Палеонтологического института РАН, д.б.и, Л.А, Висковой, у которой я учился и продолжаю учиться. Многое во мне было заложено моим первым научным руководителем, профессором Волгоградского государственного педагогического института, д.б.и. Г.С. Марковым. Еще одним своим учителем я считаю замечательного американского зоолога К. Рида, чьи статьи и книги стали для меня настольными.
Особую признательность я хотел бы выразить всем коллегам, которые помогли мне получить необходимый для работы материал: к.б.н. Н.Н. Шунатовой, к.б.н, А.В. Гришанкову и д.б.н. СИ. Фокину (СПбГУ), к.б.н. И.С. Смирнову и д.б.н. Б.И. Сиренко (ЗИН РАН), д-рам Ф. Боку (Деэкин Университет, Мельбурн), Ж.-Ж. Эрмелену (Морская станция Центра океанологии, Марсель), профессору Р. Хьюзу (Университет Уэль- са, Бэнгор) и К. Уоссон (США).
Я также крайне признателен д-ру К. Билле Хансен (Зоологический музей Университета Копенгагена), и к.б.н. А.В. Грищенко (Университет Саппоро) за помощь в определении материала, Т. Шетту, В. Лунд Хансен, Г. Броваду (Зоологический музей Университета Копенгагена), У. Шульдт (Палеонтологический институт Университета г. Киль), д-ру Ш. Пффайферу (Биологический центр Университета г. Киль), а также Р. Гольду (Палеонтологический институт Университета Вены) за техническую помощь в подготовке материала к микрскопическим исследованиям и фотоработах. Огромную помощь в поисках литературы мне оказали д-р М. Петерсен, миссис X. Есперсен (Зоологический музей Университета Копенгагена), и д-р М. Спенсер-Джонс (Музей естественной истории, Лондон). Я также очень благодарен доценту кафедры эмбриологии биолого-почвенного факультета СПбГУ, д.б.н. А.В. Ересковскому за помощь и конструктивную критику.
Осуществление исследования было бы невозможно без помощи моих иностранных коллег, профессоров К. Нильсена (Зоологический музей Университета Копенгагена), П. Шэфер (Палеонтологический институт Университета г. Киль), Н. Вавра (Палеонтологический институт Университета Вены), и д-ров П. Тэйлора (Музей естественной истории, Лондона) и Д. Гордона (Новозеландский институт изучения океана и атмосферы, Веллингтон), с которыми я осуществлял совместные исследовательские проекты и неоднократно обсуждал практические и теоретические аспекты моей работы. Финансовая поддержка была оказана Министерством образования Российской Федерации, мэрией г. Санкт-Петербурга, администрацией Европейского сообщества (SYS-Resource Grant), Департаментом коммерции США (SABIT-Program), а также фондами Отто Кии-ие (ФРГ), Александра фон Гумбольдта (ФРГ), Лизы Мейтнер (Австрия), и Датским Национальным Советом по науке.
Я очень благодарен заведующему кафедрой зоологии беспозвоночных биолого-почвеииого факультета СПбГУ, профессору А.И. Грановичу за те благоприятные условия, которые он создал для меня в период подготовки диссертации, полезные дискуссии и большую моральную поддержку. В течение всей работы над диссертацией я постоянно чувствовал дружеское расположение всего коллектива кафедры зоологии беспозвоночных - всем им я крайне признателен. Я также искренне благодарю моих дипломницу Е. Лобастову и аспирантку О. Котенко за техническую помощь в подготовке рукописи, и к.т.н. А.В. Степанюку за географические справки.
И, конечно же, я выражаю самую нежную признательность моей жене Татьяне и моим детям, Ксении и Никите, за их любовь, помощь и нескончаемое терпение.
Обзор литературы
У хейлостомных мшанок выделяют несколько морфологических типов выводковых камер, однако самыми распространенными являются гиперстомиальные овицеллы, внешне напоминающие непрозрачные или полупрозрачные пузыри, выступающике над поверхностью колонии. Каждая гиперстомиальная овицелла состоит из полусферической складки (ооэциума) с целомическои полостью внутри, дистальной стенки материнского аутозооида (формирующего яйца), и выводковой полости между ними (Рис. 1-3, 5, 7). Внешняя стенка ооэциума обозначается как эктооэциум, а та. что окружает выводковую полость - как эн-тооэциум. Отверстие овицеллы закрывается либо выростом степки материнского зооида, обозначаемым как ооэциальный (внутренний) пузырек или ооэциальная пробка, либо оперкулюмом материнского аутозооида. Ооэциальный пузырек способен деформироваться за счет сокращения специальных мышечных пучков, открывая вход в овицеллу. В зависимости от места образования ооэциума ооэциальный целом сообщается с полостью дочернего (дистального) или материнского (проксимального) зооида через коммуникационную пору или поры. Если ооэциум формируется за счет дочернего зооида, то эти поры часто закрыты неспециализированными эпителиальными клетками, и прямое сообщение Fenestrulina mirumaru. Обозначения: cryptocyst, крипто-циста; distal zooid, дистальный зооид; membranous ectooecium, необызвествленный эктоо-эций; calcified entooecium. обызвествленный энтооэций; frontal membrane, фронтальная мембрана; hypostegal cavity, гипостегальный целом; maternal zooid, материнский зооид; ooecial роге, ооэциальная пора; operculum, оперкулюм (из Nielsen. 1981). между упомянутыми целомическими полостями становится невозможным. По этой причине ооэциальную складку принято рассматривать в качестве особой зооидальной модификации - кенозооида, а возникновение овицелл - как проявление зооидального полиморфизма, одного из наиболее интересных феноменов, характерных для колониальных организмов (Woollacolt, Zimmer, 1972; Silen, 1977; Ryland, 1979; Cook. 1979; Вискова, 1992).
Рис. 4. Изображение колонии Bugula neritina с овицсллами и приросшими к ее поверхности домиками полихет-спирорбид (из: Ellis, 1755).
Первым исследователем, который описал овицеллы у хейлостомных мшанок был англичанин Джон Эллис - богатый лондонский торговец и блестящий натуралист. В своем знаменитом Эссе о естественной истории кораллов..." он упомянул и изобразил овицеллы у нескольких видов родов Bugula, Bicetlariella и, по-видимому, Flustra, назвав их "Balls ", "testaceous Spherules", или "testaceous Figures" (Ellis. 1755, p. 33-39) (Рис. 4). Описывая овицеллы одного из "Corallines Celluleuses" (по мнению Левинсена (Levinsen, 1909) это Bugula neritina (Linnaeus, 1758)), Эллис предположил, что они могли бы быть "поселениями или формами определенных раковинных животных, например маленьких улиток или не-рит", из яиц которых развивается колония (р. 35). Эта заслуживающая внимания точка зрения, кроме того, нашла свое отражение в рисунке В. neritina (Ellis, 1755, PI, XIX, fig. A), где овицеллы были изображены похожими на домики спирорбид, фораминифер и мелких гастропод со спиральными раковинками. Вполне возможно, что этот исследователь иногда встречал упомянутых эпибионтов на колониях мшанок, но не отличал их от овицелл. Занятно, что Эллис также рассматривал возможность существования аналогичной связи между мшанками и двустворчатыми моллюсками.
Один из основателей естествознания, знаменитый Пьер Симон Паллас предположил, что овицеллы инкрустирующих мшанок являются яичниками (Pallas, 1766), и данное мнение было общепринятым в течение целого столетия. Касаясь овицелл у пряморастущих колоний Bugitla neritina (Linnaeus, 1758) и В. avicularia (Linnaeus, 1758) (оба вида отнесены Далласом к роду CeUidaria), этот исследователь высказал мнение, что они и авикулярии (защитные зооиды) являются органами схожей природы, и имеют какое-то отношение к овицеллам у инкрустирующей мшанки "Eschara". Паллас полагал, что и овицеллы, и авикулярии "Celhdaria" могут служить для оплодотворения, и иногда называл их "нектариу-мами" (Pallas, 1766, р. 36).
В своей следующей книге Эллис (Ellis, Solander, 1786) согласился с упомянутым мнением Палласа, и признал, что "жемчужные запонки" у Flustra (р. 11) и "маленькие полусферические крышечки" у Bugula (упомянута, как Cellaria) (р. 19-20) "кажется являются тем, что мы называем овариями [ovaries]". Эллис упомянул то, что Паллас называл овицеллы и авикулярии "нектариумами", сранивая их с "цветами у некоторых растений". В то же время, он предположил, что некоторые овицеллы "СеІІагкГ могли быть раковинными личинками, которые отделяются от ветви, "падают и прикрепляются к субстанции [субстрату] как к основе, начиная формировать кораллоподобное родительское животное" (Ellis, Solander, 1786, р. 29).
Материалы и методы
Всего в ходе исследования было изучено 246 видов, относящихся к 142 родам из 65 семейств Cheilostomata. Из них ископаемых 35 видов, относящихся к 10 родам из 5 древнейших семейств. Таким образом, в сборах присутствовали представители всех известных, за исключением Inovicellata, подотрядов и инфраотрядов хейлостомных мшанок - Scrupariina, Malacostega, Flustrina, Ascophora (Acanthostega, Hippothooinorpha, Umbonulomorpha, Lepraliomorpha). Для 62 родов были исследованы типовые виды.
Часть материала была собрана автором, часть получена от коллег. Сборы современных хейлостомат проводились в морях Белом, Баренцевом, Балтийском Гренландском, Средиземном и Карибском, а также в Тихом (Аляска, Япония, Новая Зеландия), Индийском (Австралия) и Атлантическом (о. Св. Елены, Канарские о-ва) океанах, и у побережья Антарктиды. Ископаемый материал был собран в Австралии, Новой Зеландии, Северной Америке (США) и Англии. Методы сбора включали траление и драгировки, сбор на литорали, использование легководолазной техники и отбор окаменелостей из отложений. Некоторые образцы были получены из Зоологического музея Копенгагена, Музея естественной истории в Лондоне и Музея Виктории в Мельбурне. Список и характеристика мест сбора приводится в Приложении,
Методами исследования являлись световая и сканирующая микроскопии. Образцы фиксировались жидкостью Буэна, для приготовления которой формалин, в некоторых случаях, нейтрализовался мелом, или в 70% спирте. Для изготовления срезов часть образцов дополнительно декальцинировалась при помощи 2-нормального раствора соляной кислоты.
Реконструкция строения выводковых камер осуществлялась на основании изучения полутонких срезов (толщиной 1.0-3.0 urn) обызвествленных и декальцинироваиных образцов, а также очищенных и неочищенных фрагментов колоний мшанок. Для изготовления срезов они, после поэтапной дегидратации заливались в эпон по стандартной методике. Окрашивание срезов проводилось при помощи толуидинового синего и красителя Ричардсона.
Для сканирующей микроскопии очистка образцов осуществлялась при помощи 7.5% раствора гипохлорита натрия ("жавелевой воды"). Неочищенные препараты высушивались в азоте при критической точке. Образцы напылялись золотом и исследовались при помощи сканирующих микроскопов следующих моделей: Philips 003М, Jeol JSM-840, Jeol JSM-6400, CAMSCAN-Serie-2-CS-44. Ископаемые образцы исследовались без напыления при помощи Environmental SEM (ISI АВТ-55). Всего было изготовлено и исследовано свыше И 00 препаратов для сканирующей микроскопии и свыше 56000 анатомических срезов.
Репродуктивные стратегии Cheilostomata
Исходя из определений репродуктивных стратегий (паттернов) Bryozoa, сформулированных Вуллэкоттом и Циммером (Woollacott, Zimmer, 1972b, 1975), Райлэндом (Ryland, 1982) и Ридом (Reed, 1991), основными характеристиками этих стратегий являются (1) тип и количество формируемых яиц, (2) наличие или отсутствие вынашивания, (3) наличие или отсутствие экстраэмбрионального питания во время вынашивания, а также (4) тип личинки. В качестве дополнительной характеристики следует также рассматривать место и время слияния мужской и женской половых клеток. Как уже упоминалось выше, всего на настоящий момент в литературе выделено три паттерна полового размножения мшаиок, причем все три отмечены у представителей отряда Cheilostomata. Наличие этих трех паттернов (или стратегий) в ходе настоящего исследования было подтверждено. Более того, была обнаружена дополнительная, четвертая стратегия. Кроме того, еще три стратегии были выделены на основании анализа литературных данных (см. Главу Обсуждение результатов). Описания репродуктивных стратегий хейлостомат приводятся ниже. Дополнительно регистрировалась половая структура колоний - характер распределения половых зооидов, и положение гонад в зооиде.
Повторим, что для описания репродуктивных паттернов мшанок Дайринда и Рай-лэнд (Dyrynda, Ryland, 1982) вместо термина "репродуктивные стратегии" использовали выражение "физиологические репродуктивные категории". Тем не менее, в литературе оно не прижилось, и в диссертации использована традиционная терминология.
Колонии мшаиок являются гермафродитними образованиями, состоящими из стерильных, гонохорических и/или гермафродитных зооидов. Анцеструла (Рис. 26С) и несколько первых (поколений) аутозооидов стерильны. Гонады развиваются в более поздних генерациях зооидов, причем, чем ближе к пику репродуктивного сезона сформировалась колония, тем раньше она приступает к размножению (см. Ostrovsky, 1998b). Фер-тильные (несущие яичники) зооиды часто располагаются группами, что внешне проявляется в образовании локальных групп выводковых камер (Рис. 45А-В). Иногда мужские и женские зооиды сосредоточены на определенных участках колонии. Например, у Seienaria maculata Busk, 1852 и те, и другие формируются на периферии, что связано с особенностями формы колонии и ее гидродинамического режима (Chimonides, Cook, 1981). Данные об относительном положении гермафродитных и гонохорических зооидов в исследованном материале соответствуют состоянию колоний на момент фиксации (Приложение, Таблица 1). Следует отметить, что для выяснения динамики половой структуры колоний того или иного вида необходимы сезонные наблюдения, так как мужские и женские гонады в данной колонии могут уже или еще отсутствовать. Например, если колония на момент сбора состоит из стерильных и женских зооидов, это означает, что, потенциально, она может быть представлена любой из четырех комбинаций зооидов - гермафродитними или гонохорическими, протандрическими или протогиническими, и на данный момент находится в женской фазе цикла размножения. Если колония представлена стерильными, гермафродитньши и женскими зооидами, то либо (1) изначально она была представлена только стерильными и гермафродитньши зооидами, часть из которых стали женскими в связи с опережающей дегенерацией семенников (в случае с протандрическим зооидальным гермафродитизмом), либо (2) мужские клетки у ряда гермафродитных зооидов еще не сформировались (в случае с протогиническим зооидальным гермафродитизмом). Поэтому приводимые ниже данные следует рассматривать только как предварительные. Кроме того, в пределах одной и той же популяции колонии разного возраста часто характеризуются различной половой структурой.
Данные о половой структуре колоний были получены для 148 видов (Приложение, Таблица 1). Всего было зарегистрировано пять основных вариантов. Подавляющее большинство исследованных видов было представлено колониями, состоящими из стерильных и женских (63 вида), либо стерильных и гермафродитных зооидов (29 видов). У 25 видов колонии состояли из стерильных, мужских и женских зооидов, у 23 - из стерильных, мужских и гермафродитных зооидов (у Mucropetraliella ellerii кроме этих трех вариантов зооидов в колониях также находились женские зооиды, по-видимому, ставшие ими вторично), и у оставшихся 8 - из стерильных, гермафродитных и женских зооидов. Учитывая, что все мшанки являются колониальными гермафродитами с гермафродитньши и/или гонохорическими зооидами, первый вариант половой структуры характеризует лишь один из этапов полового цикла колонии, и в данной работе выделяется лишь номинально (см. выше). Таким образом, реально у Cheilostomata существуют четыре варианта половой структуры. Колония может состоять из (I) стерильных и гермафродитных зооидов, (II) стерильных, мужских и женских зооидов, (III) стерильных, мужских и гермафродитных зооидов, или (IV) стерильных, гермафродитных и женских зооидов. Последний вариант до настоящего времени описан не был.
Выводковые камеры Cheilostomata: структура, развитие, эволюция
Широкое распространение эмбрионального вынашивания у хейлостомных мшанок указывает на важную роль этого феномена в эволюционном успехе рассматриваемой группы морских эпибионтов. Предпосылки возникновения выводковых камер, как защитных, а в некоторых группах, и питающих структур, обсуждаются в последней части главы Обсуждение результатов, посвященной эволюции репродуктивных стратегий. Ниже в сравнительном аспекте будут рассмотрены строение и развитие выводковых структур Cheilostomata применительно к филогении этого отряда мшанок, а также их происхождение и дальнейшая эволюция. Полученные нами результаты, в основном, соответствуют и существенно дополняют сведения имеющиеся в литературе, анализ которых вынесен в Приложение.
Подавляющее большинство изученных мшанок вынашивают эмбрионы в специализированных выводковых камерах. Исключение составляют Chaperia cf. acanthina (Chaperiidae), у которой обнаружены мембранные мешки, напоминающие наружные выводковые сумки, а также представители семейства Bryopastoridae и Arctonula arctica (Ro-mancheinidae), которые, предположительно вынашивают потомство непосредственно в интроверте. Например, фертильные зооиды Bryopastor pentagonm характеризуются более крупным, нежели у остальных зооидов щупальцевым влагалищем. Тем не менее, необходимы дополнительные данные, а именно, анатомические срезы колоний с эмбрионами, чтобы подтвердить это предположение, а также выяснить в какой части интроверта - вес-тибулюме или щупальцевом влагалище - располагается эмбрион, и не изменяется ли при этом строение интроверта.
За исключением С. cf. acanthina, все исследованные мшанки характеризовались выводковыми камерами, образованными зооидальными стенками или их выростами. Стенки выводковых образований могут быть обызвествленными или необызвествленны-ми, однако чаще всего выводковую полость ограничивают оба типа стенок. Ниже мы проанализируем строение таких камер для инкубации эмбрионов в сравнительном плане.
Подавляющее большинство исследованных видов характеризовалось наличием овицелл (включая те, что образованы из шипов и кост), ооэции которых формировались за счет дистального аутозооида (тип I, категория А): 169 видов, относящихся к 94 родам 42 семейств). Ооэции, формирующиеся исключительно за счет дистального кенозоои-да/викарирующего авикулярия (тип I, категория В), обнаружены у 33 видов, относящихся к 21 роду 15 семейств. Из них у меньшинства (3 вида из 2 родов и 2 семейств) ооэции формируются авикуляриями. У остальных видов ооэции образованы дистальными кено-зооидами, причем семейства Hippothoidae, Crepidacanthidae, Calwelliidae и Celleporidae представлены видами, у которых ооэции образуются только за счет кенозооидов. У 11 видов (7 родов), относящихся к древнейшим семействам Calloporidae, Microporidae, Мо-noporellidae и Cribrilinidae, а также несколько более молодому семейству Macroporidae, обнаружены ооэции обеих категорий, иногда образующиеся в пределах одной и той же колонии. Например, у Callopora craticula встречены ооэции, сформированные как за счет аутозооидов, так и за счет авикуляриев и кенозооидов. Кроме того, еще 10 видов, входящих в состав 9 родов 8 семейств, характеризовались наличием ооэциев-кенозооидов, почкующихся от материнского аутозооида (тип II, категория С). Причем, 5 из этих 8 семейств (Calloporidae, Cribrilinidae, Microporidae, Bugulidae и Catenicellidae) включают в себя представителей, у которых встречаются все три упомянутые категории ооэциев, а три семейства (Chaperiidae, Beaniidae, Eurystomellidae) включают виды с ооэциями категорий В и С. Схожие данные получены и при анализе литературы (см. ниже).
У представителей семейства Cellariidae в образовании выводковой камеры участвуют 2-3 дистальных аутозооида. Тем не менее, не возникает сомнений, что в данном случае мы имеем дело все с тем же базовым типом формирования ооэция за счет дистального зооида, несколько модифицированным под влиянием изменения почкования и приобретения цилиндрических колоний. В пределах рассматриваемого семейства обнаружен также род, включающий в себя вид с овицеллами категории В (Euginoma conica). Комплексными ооэциями, в состав которых, кроме дистального аутозооида, входят выросты дисто-латералыюго и материнского зооидов, характеризуются и представители рода Simtporaria (Lepraliellidae).
Необычный вариант формирования ооэция от базального аутозооида у Cormtcopina sp. и С. pectogemma (Bugulidae) может быть связан с особенностями почкования зооидов в колониях этих видов. В остальном структура овицеллы ничем не отличается от таковой в случаях, когда ооэции формируется за счет дистального ауто- или кенозооида. Следует указать, что терминальные овицеллы являются характерной особенностью всего этого рода (см. иллюстраций в работах Harmer, 1926; Hastings, 1943; Hayward, 1995).
