Содержание к диссертации
Введение
2 Обзор литературы 10
2.1 Эволюционная генетика - история вопроса и современные представления 10
2.1.1 Гибридная несовместимость - история вопроса (модели накопления несовместимости Добжанского-Меллера, Райта, Кимуры; эмпирические подтверждения генетических механизмов накопления несовместимости; новые концепции формирвания гибридной несовместимости) 11
2.1.2 Адаптивная радиация видов - современные представления (общие картины, характерные для моделей видообразования: ранний взрыв и последующее замедление эволюционной дивергенции, стадийность процессов адаптивной радиации, эффекты площади и размерности пространства, эффект градиента отбора и минимальный эффект действия, эффекты небольшого количества локусов, участвующих в видообразовании и «пористого» генома, эффект высокой платы при симпатрическом видообразовании) 19
2.2 Предкопуляционные изолирующие механизмы. Гипотеза аутоиммунного типирования (низкая цена затрат на ранних этапах формирования презиготической изоляции) 23
2.2.1 Эксперименты по типированию брачных партнеров 24
2.2.2 Проблема согласования изменений "сигнала" и "рецептора" при смене половых предпочтений 25
2.2.3 Возможность автоматической координации изменений "сигналов" и "рецепторов" на основе иммунологического принципа 25
2.2.4 Иммунологическое типирование, хеморецепция и выбор брачного партнера у позвоночных 28
2.2.5 Вомероназальный орган 32
2.2.6 Влияние степени родства на брачные отношения 35
2.2.7 Адапатация к стрессовым условиям, уровень гомозиготности и механизм "иммунологического тестирования" 36
2.2.8 Эволюционное формирование системы типирования брачных партнеров 38
2.2.8.1 Прокариоты 38
2.8.2 Низшие эукариоты 40
2.2.8.3 "Выбор партнера" на уровне гамет 41
2.2.8.4 Растения 43
2.2.8.5 Многоклеточные животные (беспозвоночные) 43
2.3 Генетика количественных признаков 44
2.3.1 Формирование концепций генетики количественных признаков (достижения отечественных школ генетики в 20-е - 30-е гг.; вклады в развитие концепций генетики количественных признаков Фишера, Сакса, Райта, Лаша, Мазера, Фальконера, Хэцмана, Хендерсона; формирование современных методов локализации QTL с использованием молекулярных маркеров; геномные методы локализации QTL) 45
2.3.2 Эволюционная генетика количественных признаков и генетика видообразования 58
2.3.2.1 Связь QTL с приспособленностью и изолирующими механизмами (адаптивно-значимые признаки, находящиеся под действием направленного отбора, видоспецифические признаки, находящиеся под действием стабилизирующего отбора, выборочно-нейтральные признаки) 59
2.3.2.2 Генетическая изменчивость, лежащая в основе наблюдаемой изменчивости количественных признаков, определяющих жизнеспособность (компоненты приспособленности) 60
2.3.2.3 Генетическая изменчивость, лежащая в основе наблюдаемой изменчивости поддерживающихся в популяции адаптивно-значимых признаков 62
2.3.2.4 Генетическая изменчивость, лежащая в основе наблюдаемой изменчивости эволюционно новых адаптивно-значимых признаков (модели формирования адаптации Фишера, Кимуры, Мейнарда Смита, Кауфмана, Гилеспи; экспериментальные подтверждения модели Гилеспи) 62
2.3.2.5 Плейотропные эффекты и полилокусная модель QTL (потенциальная полилокусность количественных признаков и популяционные ограничения эволюционно-значимых полиморфизмов, модульность организма и генома) 66
2.3.2.6 Длительный отбор по количественным признакам (недооценка QTL и скрытая изменчивость) 70
2.3.2.7 Эффекты взаимодействия генотип-среда (определяющее действие среды на отбор по QTL) 71
2.3.2.8 Доминантность и рецессивность QTL (псевдодоминирование и истинное доминирование эволюционно-значимых QTL, концепция эволюции доминантности Фишера и ее критика) 72
2.3.2.9 QTL - неаддитивные взаимодействия (функциональный, композиционный и статистический эпистаз, недооценка эпистатических взаимодействий и подход «функционального синтеза» к изучению эволюционной роли эпистаза) 76
2.4. Темпы эволюции морфологических признаков 80
2.4.1 Темпы эволюции морфологических признаков в разных таксономических группах 80
2.4.2 Непостоянство скорости эволюции индивидуальных морфологических признаков 83
2.4.3 Относительная скорость эволюции разных морфологических признаков в одной таксономической группе 85
2.5 Межвидовые различия по морфологическим признакам 85
2.5.1 Признаки формы копулятивного аппарата самца (видоспецифичность и высокая скорость эволюции признаков формы копулятивного аппарата, связь с отбором, теория «конфликта полов» против адаптации и неслучайного выбора, связанных с половым отбором) 85
2.5.2 Межвидовые различия морфологических признаков крыла дрозофил (полилокусность признака, антериорно-постериорная компартментализация крыла и дистально-проксимальное перераспределение изменчивости в ходе онтогенеза; неодинаковая эволюционная роль крыла в разных группах видов) 91
2.6 Темпы эволюции молекулярных признаков (теория нейтральности Кимуры и «молекулярные часы», индекс дисперсии как мера равномерного хода молекулярных часов, оценки равномерности темпов молекулярной эволюции, поправки Гилеспи и Балмера) 98
2.7 Дрозофилы группы virilis как объект эволюционной генетики 102
2.7.1 Филогенетические отношения в группе видов D. virilis 103
2.7.2 Изолирующие механизмы у видов дрозофил группы virilis 117
2.7.2.1 Предкопуляционные изолирующие барьеры 117
2.7.2.2 Посткопуляционные презиготические изолирующие барьеры 128
2.7.2.3 Постзиготические изолирующие барьеры 130
2.8 Выводы по Обзорулитературы 150
3 Материалы и методы исследования 152
4 Результаты 159
4.1 Межвидовая изменчивость признаков формы копулятивного аппарата дрозофил группы virilis 159
4.2 Оценка надежности результатов дисперсионного анализа 161
4.3 Post - hoc сравнения в парах видов 163
4.4 Внутривидовая изменчивость признаков формы копулятивного аппарата дрозофил группы virilis 165
4.5 Оценка скоррелированной межвидовой изменчивости признаков 166
4.6 Соотношение скоррелированной межвидовой и внутривидовой изменчивости признаков 168
4.7 Диагностика видового статуса по предлагаемому набору ИМП 172
4.8 Направленность и темпы эволюции морфологических признаков 176
4.9 Видовая специфичность и роль микрохет на эдеагусе дрозофилы 182
4.10 Эволюция доминирования признаков формы копулятивного органа самцов дрозофил группы virilis 188
4.10.1 Анализ первичных признаков 188
4.10.2 Анализ латентных признаков 194
4.11 Хромосомная локализация признаков формы копулятивного аппарата самцов дрозофил группы virilis 202
4.11.1 Видоспецифические признаки формы полового аппарата D.virilis и D.lummei 202
4.11.2 Скоррелированная изменчивость групп признаков 202
4.11.3 Роль аутосом в формировании видоспецифической изменчивости признаков формы полового аппарата 206
4.11.4 Влияние взаимодействия хромосом на признаки формы фаллоса у межвидовых гибридов D. virilis х D. lummei 212
4.12 Оценка дивергенции видов дрозофил группы virilis по форме крыла 218
4.13 Оценки степени родства видов по молекулярным последовательностям 223
4.13.1 RAPD-фингерпринтинг видов-двойников дрозофил группы virilis 223
4.13.2 Родственные отношения дрозофил группы virilis, реконструированные на основе последовательностей гена Dr as 1 225
4.13.3 Применение общепринятых тестов оценки хода молекулярных часов 231
4.13.4 Использование методов прямой оценки равномерности хода молекулярных часов с поправками на различия между родословными и последовательностями 239
4.14.5 Использование предложенного метода для сравнения скоростей накопления замен в эволюционной линии дрозофил группы virilis 242
5 Обсуждение 248
5.1 Неравномерная скорость эволюции морфологических признаков 248
5.2 Неравномерная скорость эволюции молекулярных признаков 265
6 Выводы 272
7 Список литературы 274
- Гибридная несовместимость - история вопроса (модели накопления несовместимости Добжанского-Меллера, Райта, Кимуры; эмпирические подтверждения генетических механизмов накопления несовместимости; новые концепции формирвания гибридной несовместимости)
- Признаки формы копулятивного аппарата самца (видоспецифичность и высокая скорость эволюции признаков формы копулятивного аппарата, связь с отбором, теория «конфликта полов» против адаптации и неслучайного выбора, связанных с половым отбором)
- Направленность и темпы эволюции морфологических признаков
- Анализ первичных признаков
Введение к работе
Актуальность проблемы
Неравномерность темпов эволюции впервые была отмечена Дарвином и позже нашла отражение в сформулированных представителями школы эволюционной палеонтологии правилах и законах. Они предполагают связь гиперболического роста биоразнообразия и объема биоты с ростом устойчивости живых систем, зависимость периодов бурного видообразования и интенсивного вымирания видов от глобальных климатических изменений, наличие периодов быстрого и медленного накопления эволюционно-значимой изменчивости в родословных видов на длительных интервалах геологического времени. Изменения темпов эволюции прямо или косвенно связаны с действием отбора под влиянием факторов внешней среды, и заметны на масштабных отрезках геохронологической шкалы.
Все больше данных свидетельствует, что неравномерность темпов накопления эволюционно-значимой изменчивости характерна даже для относительно коротких временных промежутков, сопоставимых со средним временем эволюции вида, порядка нескольких млн. лет. Предполагается, что статусные, или эволюционно-значимые видовые признаки могут эволюционировать быстрее других, но остается неясным, насколько постоянной является скорость накопления видоспецифических различий по этим признакам и что определяет темпы накопления выявляемой изменчивости на морфологическом и молекулярном уровнях.
До настоящего времени остается нерешенным ряд проблем эволюционной генетики, связанных с оценкой темпов и механизмов накопления эволюционной изменчивости. Среди них: применимость концепции «прерывистого равновесия» Гулда и Элдриджа, т.е. чередования периодов стазиса и быстрой эволюции, к эволюции конкретных видов, признаков и геномов; возможность распространения концепции Сингха «эволюции по быстрому пути» («Evolution in fast lane»), рассматривающей эволюцию последовательностей генов, экспрессия которых ограничена полом, на эволюцию более широкого круга морфологических признаков (например, быстро эволюционирующих признаков копулятивного аппарата самцов); влияние отбора на эволюцию признаков, непосредственно не связанных с адаптациями; существование специфических генетических механизмов, определяющих скорость и направление эволюции признака. Известно, что нарушение темпов эволюции молекулярных признаков, или «хода молекулярных часов», характерно как для разных последовательностей одного генома, так и для гомологичных последовательностей удаленных видов, дивергировавших на протяжении десятков млн. лет. Остаются открытыми вопросы о минимально необходимом времени для формирования таких нарушений, и о том, насколько сопоставимы механизмы, нарушающие равномерную скорость эволюции молекулярных и морфологических признаков.
Экспериментальное исследование этих вопросов имеет принципиальное значение для проверки множества теоретических концепций эволюционной биологии. В отношении молекулярной филогенетики и биоинформатики полученные оценки предоставят возможность для более точной калибровки «молекулярных часов», и, соответственно, построения более достоверных реконструкций эволюционной истории различных групп организмов. Кроме того, ответы на поставленные вопросы могут иметь практическое значение, т.к. позволят более точно прогнозировать влияние различных факторов, в том числе антропогенного воздействия, на микроэволюционные процессы в популяциях.
Цель исследования:
Оценка темпов накопления генетической изменчивости, выявляемой при анализе морфологических и молекулярных признаков, на модели близнецовых видов дрозофил группы virilis, а так же определение механизмов, влияющих на темпы накопления изменчивости данных признаков.
Задачи:
-
Оценить скорость и характер накопления межвидовой изменчивости морфологических признаков за время дивергенции близнецовых видов на примере эволюционно-значимых количественных признаков формы копулятивного аппарата и крыловой пластины дрозофил группы virilis, выявить роль генетической изменчивости в дивергенции видов по эволюционно-значимым признакам.
-
Оценить скорость накопления видоспецифической изменчивости молекулярных признаков по данным анализа RAPD-маркеров и SNP-маркеров у видов дрозофил группы virilis.
-
Сопоставить темпы накопления изменчивости молекулярных и морфологических признаков.
-
На основе полученных данных провести анализ и верификацию различных концепций генетического контроля темпов эволюции на геномном и организменном уровнях.
Научная новизна.
Впервые определены количественные характеристики межвидовой изменчивости по форме копулятивного аппарата у дрозофил группы virilis, установлена морфофункциональная взаимосвязь между структурой быстро эволюционирующего копулятивного органа и половым отбором у дрозофил.
Показано, что характер дивергенции дрозофил группы virilis по форме копулятивного аппарата и форме крыла существенно различается. Представлены подтверждения концепции «эволюции по быстрому пути» признаков формы копулятивного аппарата дрозофил по сравнению с другими количественными признаками, в том числе признаками формы крыловой пластины. Эволюция признаков копулятивного аппарата самцов имеет направленный характер, т.е. вектор изменчивости по большинству количественных признаков формы органа сохраняется в ряду монофилетических видов. Эволюция признаков формы крыла не направлена и связана с адаптациями к активному полету.
Получено экспериментальное подтверждение концепции Добжанского об эволюционной роли хромосомных перестроек для накопления генетической изменчивости по эволюционно-значимым признакам. Впервые в эксперименте получено подтверждение концепции эволюции доминантности Фишера, как составной части эволюции генетической архитектуры, реализующейся на эволюционных отрезках в несколько млн. лет и более. Феномен эволюции доминантности объясняет направленный характер и неравномерный темп эволюции признаков формы копулятивного аппарата самцов дрозофил и в более общем виде – направленность и неравномерный темп эволюции количественных признаков.
Впервые показан неравномерный темп накопления молекулярной изменчивости в родословных близкородственных видов. Подтверждена взаимосвязь двух важнейших концепций молекулярной эволюции – неравномерности хода молекулярных часов и мозаичности геномов. Для проверки этого вывода нами впервые разработан метод прямого учета индекса дисперсии как меры равномерного хода молекулярных часов, учитывающий одновременно и поправку Гилеспи на популяционно-генетические факторы, нарушающие ход молекулярных часов, и поправку, связанную с недоучетом множественных и обратных замен в сравниваемых последовательностях (индекс инфляции Балмера).
Впервые экспериментально показано, что неравномерный темп эволюции морфологических и молекулярных признаков опосредован различными механизмами – действием отбора и механизмов эволюции доминантности в первом случае и действием генетико-автоматических процессов во втором.
Научно-практическая значимость работы
Работа носит фундаментальный характер и посвящена анализу механизмов нарушения равномерного хода эволюционной дивергенции видов, действующих на молекулярном, морфологическом и поведенческом уровнях. Представления о генетических механизмах, определяющих темп и направленность эволюционного процесса, являются необходимыми для оценки биоразнообразия и устойчивости животных и растительных сообществ, создания прогностических селекционных и эволюционных моделей.
Впервые проведена работа по сравнению темпов эволюционных изменений молекулярных и морфологических признаков на комплексе близнецовых видов со сравнительно короткой эволюционной историей. Выявленные в ходе работы закономерности накопления изменчивости по количественным признакам определяют систему общих требований к сравниваемым видам, используемым в качестве модели для изучения темпов эволюции. В частности, удобной моделью являются монофилетические виды, имеющие разное время существования в качестве независимого таксона. Предложен новый метод оценки скорости накопления молекулярной изменчивости, обладающий высокой точностью и применимый для близкородственных видов. Метод может быть использован для широкого спектра молекулярно-филогенетических исследований.
Основные положения, выносимые на защиту
1. Форма копулятивного аппарата самцов дрозофил группы virilis эволюционирует гораздо быстрее, чем признаки крыла. Действие отбора на этот признак осуществляется через брачное поведение. Изменчивость признаков формы крыловой пластины дрозофил группы virilis отражает адаптацию дрозофил к полету и не связана с дивергенцией данной группы.
2. Накопление видоспецифической изменчивости связано в наибольшей степени с видоспецифическими инверсиями.
3. Степень доминантности не постоянна, она меняется под действием отбора, связана с эпистатическими межлокусными взаимодействиями и прямо зависит от продолжительности эволюции данного вида.
4. Темп накопления изменчивости морфологических и молекулярных признаков на относительно коротких временных отрезках неравномерен.
5. Причины неравномерности темпов накопления изменчивости для обеих групп признаков различны: в первом случае они связаны с отбором, во втором – с действием генетико-автоматических процессов.
Внедрение результатов исследования в практику
Работы автора представлены на сайте «Проблемы эволюции» (http://www.evolbiol.ru/) и используются студентами Государственных Университетов, а также аспирантами академических институтов, при подготовке по курсу «Теория эволюции» в качестве дополнительной литературы.
Степень личного вклада автора
Автор непосредственно участвовал в проведении всех экспериментов, на всех этапах: планирование и проведение эксперимента, оценка полученных результатов, статистическая обработка, создание новых оценочных алгоритмов.
Апробация работы. Результаты исследований и основные положения работы доложены и обсуждены на конференциях: 16th European Drosophila Res. Conf., Sept.29 - Oct. 2, 1999, Zurich. Switzerland; III Съезд ВОГиС Генетика в XXI веке: современное состояние и перспективы развития, 6-12 июня 2004, Москва, 2004; 45th Annual Drosophila Research Conference, Washington, DC. 2004; 46th Annual Drosophila Research Conference, San-Diego, California March 30 – April 3, 2005; 47th Annual Drosophila Research Conference, Houston Texas 29.03-02.04,2006; 48th Annual Drosophila Research Conference Philadelphia, Pennsylvania March 7-11, 2007; 49th Annual Drosophila Research Conference San Diego, California, April 2–6, 2008; Genetics - understanding living systems. XX International congress of genetics. Berlin, Germany, July 12-17, 2008; 50th Annual Drosophila Research Conference, Chicago, Illinois, March 4-8, 2009; V съезд Вавиловского общества генетиков и селекционеров. Москва, 21-28 июня 2009 г., 51st Annual Drosophila Research Conference, April 7-11, 2010, Washington.
Публикации Опубликовано 19 работ по теме диссертации, в том числе 16 в журналах, рекомендованных Перечнем ВАК.
Объем и структура диссертации Диссертационная работа состоит из введения, обзора литературы, материалов и методов, результатов, обсуждения и списка цитированной литературы. Общий объем диссертации составляет 315 страниц, основной текст изложен на 262 страницах, включая 37 таблиц и 33 рисунка. Список цитированной литературы составляет 924 работы.
Гибридная несовместимость - история вопроса (модели накопления несовместимости Добжанского-Меллера, Райта, Кимуры; эмпирические подтверждения генетических механизмов накопления несовместимости; новые концепции формирвания гибридной несовместимости)
"В биологии ничего не имеет смысла как в свете эволюции" - эта фраза Феодосия Добжанского давно стала афоризмом и приводится в качестве эпиграфа в самых разнообразных работах. Более 70-и лет прошло с момента опровержения Феодосием Добжанским «цитоплазматической» и «перестроечной» гипотез формирования межвидовой стерильности, и доказательства, что все эволюционные механизмы являются генетическими (Dobzhansky, 1934, 1936, 1937а). Генетический механизм формирования гибридной несовместимости был впервые обсужден в работе Бэтсона (Bateson, 1909) и детализирован и экспериментально подтвержден в работах Добжанского и Меллера. Он известен под названием модели видообразования (или несовместимости) Добжанского-Мёллера (Dobzhansky 1936, 1937 а,б; Muller 1940, 1942). Суть этой модели заключается в накоплении независимой генетической изменчивости в изолированных популяциях, приводящей к стерильности и/или гибели гибридного потомства за счет неаддитивных взаимодействий аллелей различных локусов, не имеющих такого эффекта в генофонде собственных популяций. Примечательно, что первичная, или «наивная» модель не зависела от отношений доминантности/рецессивности и от эволюционных механизмов накопления изменчивости. Предложенный Добжанским экспериментальный подход с использованием межвидовых гибридов до сегодняшнего дня остается наиболее эффективным инструментом для изучения генетических закономерностей формирования изоляционных барьеров.
За минувшие 70 лет совершенствование методической и вычислительной базы привело к значительному прогрессу эволюционной генетики. Учитывая принципиальную роль несовместимости гибридов в формировании межвидовой изоляции, мы остановимся исключительно на моделях формирования несовместимости, описывающих генетическую динамику процесса формирования изолирующих барьеров. Модель Добжанского-Меллера легла в основу подавляющего числа моделей видообразования, включающих (1) независимые и (2) зависимые от действия эволюционных факторов механизмы накопления изменчивости. Все эти модели представлены в терминах вероятности формирования несовместимости в полилокусных системах. Приведем некоторые наиболее характерные примеры.
К первым можно отнести комбинаторную модель Орра (Огг, 1995, Огг, Turelli, 2001) и ее модификацию Уэлчем (Welch, 2004), полилокусную модель Кондрашева для подразделенных популяций (Kondrashov, 2003), модель «русской рулетки» Гаврильца (Gavrilets 1997). Приняв за основу модель Орра, предполагающую участие неограниченного числа локусов в формировании несовместимости, и ограничив их число, тем самым ограничив и масштаб несовместимости, Палмер и Фельдман применили ее к набору связанных в регуляторную сеть локусов и показали, что формирование изоляции возможно даже при нейтральной эволюции регуляторных генов (Palmer, Feldman 2009).
Модели, учитывающие эволюционные механизмы накопления видоспецифической изменчивости, включают «эпистатическую модель отбора» Кондрашева (Kondrashov et al., 2002), эпистатическую модель с учетом генетической избыточности, модифицированную Уэлчем (Welch, 2004) с учетом сценариев формирования избыточности Новака (Nowak et al., 1997), полилинейную модель Хансена (Hansen, Wagner, 2001; Fierst, Hansen, 2009). Основным результатом исследования этих моделей стал вывод, что формирование постзиготической репродуктивной изоляции может осуществляться как под действием отбора, так и за счет полигенного дрейфа, на достаточно широком пространстве адаптивных ограничений.
Альтернативная группа моделей, описывающих генетическую динамику видообразования, была создана на базе представлений Райта о «смещающемся равновесии» в ходе движения популяции по «адаптивному ландшафту» (Wright, 1931; 1932). Райтовские модели представлены в терминах популяционных частот генотипов с заданной приспособленностью. Потери приспособленности у межвидовых гибридов столь велики, что стохастические переходы между взаимонесовместимыми состояниями становятся чрезвычайно редкими (Lande 1979; Walsh 1982; Coyne et al., 2000). Несмотря на это, райтовские модели эффективно описывают динамику накопления изменчивости, связанной с несовместимостью по одному локусу (Nei et al., 1983; Gavrilets, Hastings 1996) и с видоспецифическими хромосомными перестройками (Palopoli, Wu, 1994; Goodnight, Wade, 2000; Johnson, 2000).
Кимура предложил модели «компенсаторных нейтральных мутаций», описывающие формирование несовместимости за счет одновременного формирования парных мутаций, понижающих приспособленность как независимые мутации, но компенсирующие этот эффект в паре (Kimura, 1985, 1991). Эти модели формально соответствуют 1-й 2-х-локусным райтовским моделям (в первом случае, если локусы тесно сцеплены), представляя процесс накопления несовместимости в виде динамики частот генотипов в дивергирующих популяциях. Тем не менее, при некоторых ограничениях, например, при условии снижения приспособленности только у одного из парных аллелей, динамические параметры моделей приобретают сходство с моделями Добжанского-Меллера (Welch, 2004).
Анализ соответствия эмпирическим данным представленных механизмов накопления несовместимости, был предпринят Уэлчем (Welch, 2004) и Гаврильцом (Gavrilets, 2004). Уэлч оценил в предложенных моделях вероятность воспроизведения эмпирически выявляемых закономерностей накопления гибридной несовместимости (далее DMI - Dobzhansky-Muller incompatibilities, в соответствии с терминологией Уэлча). Гаврилец предпринял численный анализ известных моделей, оценивая возможность и биологическую целесообразность ограничений, требуемых для модели, при формировании изоляции между дивергирующими популяциями. Прежде чем мы остановимся на этих оценках, разберем наиболее значимые эмпирические результаты, формирующие общую картину накопления DMI.
Прежде всего, следует отметить усиление постзиготической репродуктивной изоляции с ростом степени дивергенции между видами (Coyne, Orr 1989, 1997, 1998; Sasa et al., 1998; Presgraves, 2002; Price, Bouvier, 2002; Lijtmaer et al., 2003). Эти результаты получены на широком спектре видов: двукрылые и чешуекрылые, амфибии и птицы. Они предполагают формирование множественных DMI с усилением изоляции, но не доказывают строго это положение, так как неизвестен механизм связи множественного DMI с общей приспособленностью (Sasa et al., 1998; Orr, Turelli, 2001; Welch, 2004). Тем не менее, ряд исследований генетической архитектуры формирующейся несовместимости между дивергирующими видами подтвердил участие множественных DMI в формировании постзиготических изолирующих барьеров. Так, Кабот показал действие эпистатического эффекта 2-х локусов на X-хромосоме на приспособленность гибридов D. sechellia х D. simulans, каждый из которых не имеет самостоятельного эффекта на жизнеспособность (Cabot et al., 1994). Сходные результаты, свидетельствующие об одновременном вовлечении 2-х и более локусов в формирование DMI, показаны позднее во многих работах, в том числе на близкородственных видах дрозофил и мидий (Davis et al., 1994; Palopoli, Wu, 1994; Perez, Wu, 1995; Orr, Irving, 2001; Bierne et al., 2006).
Прямым доказательством роли эпистатических взаимодействий в формировании множественных DMI служат данные по кросс-геномному анализу экспрессионной активности у близкородственных видов и их гибридов (например, Bomblies et al, 2007). Следует отметить, что работы по анализу экспрессионных данных оперируют понятиями цис- и транс-регуляции, определяемыми как сцепленное или независимое наследование регуляторных элементов по отношению к целевому гену соответственно. Вслед за Вангом с соавт. мы полагаем, что цис-регуляции, в силу своих слабых плейотропных эффектов (Prud homme et al., 2007), можно интерпретировать как аддитивную компоненту изменчивости, тогда как транс-регуляции по определению относятся к эпистатической изменчивости (Wang H.Y. et al., 2008). Анализ экспрессионных паттернов D.melanogaster и D.sechellia, а также их гибридов (McManus et al., 2010), показал, что по уровню экспрессии дивергировали 78% генов данных видов, из них 51% и 66% имеют цис- и транс-регуляцию, и 35% - оба типа регуляции. Гены с антагонистическим типом регуляции обладают нарушенной (как правило, пониженной) экспрессией у гибридов, подтверждая роль регуляторных взаимодействий в формировании DMI. Анализируя экспрессионные данные D.simulans, D.mauritiana, D.sechellia и гибридов между ними, Херти и Сингх делают сходные выводы, выделяя при этом группы ограниченных полом и связанных с репродукцией генов как наиболее вероятные мишени дизруптивного отбора (Haerty, Singh 2006).
Признаки формы копулятивного аппарата самца (видоспецифичность и высокая скорость эволюции признаков формы копулятивного аппарата, связь с отбором, теория «конфликта полов» против адаптации и неслучайного выбора, связанных с половым отбором)
Признаки половых органов, в том числе копулятивного аппарата самцов, стоят особняком среди прочих морфологических структур. Наряду с генами, участвующими в регуляции гаметогенеза, полового поведения и физиологических условий оплодотворения (белки семенной жидкости), мишенью полового отбора является и система контроля формы половых органов самцов, наиболее быстро эволюционирующей среди всех морфологических признаков (Eberhard, 1985). Так, в классе Insecta, в отрядах жесткокрылых (Определитель насекомых европейской части СССР в пяти томах, т.2, 1965; Спирина, 1974; Касаткин, 2003), чешуекрылых (Определитель насекомых Дальнего Востока России, T.V, ч.1,2, 1997,1999; Кузнецов, 2001; Беляев, 2008), блох (Любищев, 1982), двукрылых, структура копулятивного аппарата самца часто является основным или даже единственным систематически значимым признаком для близнецовых видов.
Насекомые не одиноки в отношении большой скорости накопления видоспецифических признаков копулятивного аппарата. Подобные особенности эволюции полового аппарата отмечены для клещей (Krantz, Walter, 2009), моллюсков (Максимова, 1995; Круглов, 2009). Планарии и другие представители плоских червей также демонстрируют высокую скорость накопления межвидовых отличий по структуре полового аппарата самцов (Mamkaev et al., 2005; Shumeev, 2005).
Интересно, что восхождение видов по эволюционной лестнице, что привело к независимому выходу на сушу позвоночных животных и, соответственно, независимому формированию системы внутреннего оплодотворения, не изменило отмеченной особенности эволюции полового аппарата. Так, наибольшая степень различий по морфологическим признакам была показана для морфометрических характеристик фаллоса у близкородственных видов крыс (Kankilic et al., 2009), полевок (Hamilton, 1949), летучих мышей (Krutzsch, Crichton, 1986), приматов (Hsu et al., 2005).
Тем не менее, прямых свидетельств влияния полового отбора на форму и размеры половых органов пока не получено. Изучая влияние морфологических характеристик бакулума (os penis) на репродуктивный успех у мышей, Рамм с соавт. отметил, что полученные результаты обеспечивают только частичную поддержку гипотезы полового отбора по форме и размерам половых органов, и не находят никакой последовательной поддержки любому специфическому механизму полового отбора (Ramm et al., 2010). Анализ зависимости репродуктивного успеха от морфологии полового аппарата у грызунов, хищников, рукокрылых и приматов позволил Рамму предположить связь размеров полового аппарата с посткопуляторным половым отбором (Ramm, 2007). Эти результаты могут объясняться тем, что морфологические структуры полового аппарата никак не связаны с адаптивностью брачных партнеров и не находятся под действием полового отбора в пределах изолированного вида. В эволюционном плане, находясь под действием опосредованного стабилизирующего отбора, реализация различий по этим признакам возможна только при наличии групп с различными адаптациями и соответствующих им оптимальных условий.
Каким образом признаки формы полового аппарата самцов становятся мишенью для отбора? Некоторые успехи в изучении этой проблемы были достигнуты в экспериментах с дрозофилой. Джагадишан и Сингх показали прямую связь поведения при спаривании близкородственных видов D.melanogaster и D.simulans с видоспецифической формой задних лопастей генитальной арки и церок, внешних структур полового аппарата самца дрозофилы (Jagadeeshan, Singh. 2006). В их экспериментах динамика стадий копуляции зависела от механики сцепления половых аппаратов самца и самки, определяемой внешними половыми структурами самца. При этом в гетероспецифичных спариваниях финальный этап плотного сцепления гениталий сокращался в 2-5 раз, а предварительный этап нестабильного соединения, напротив, удлинялся. Эти результаты предполагают неполноценное осеменение самок в гетероспецифических спариваниях и наличие механизма чувствительности спаривающейся пары к специфичности контакта. Анализ внутрипопуляционного полиморфизма по признаку «продолжительность спаривания», предпринятый в лаборатории Аннели Хойккала на дрозофилах D.montana, показал связь продолжительности первого спаривания и устойчивости самок к повторным спариваниям (Mazzi et al., 2009). Однако механизм определения специфичности контакта так и не был найден.
Оценки морфо-функциональной роли тех или иных структур позволяют сделать вывод о том, каким образом может проявляться селективное преимущество различных фенотипов. Но для оценки генетической динамики накопления видоспецифической изменчивости необходим именно анализ изменчивости, внутри- и межвидовой и в скрещиваниях между видами. Работ, посвященных решению этой задачи на модели копулятивного аппарата дрозофилы, чрезвычайно мало. Это связано со сложностью выделения органа или его составных частей (размер всего копулятивного аппарата дрозофилы составляет от 0,05 до 0,2 мм в зависимости от вида), необходимостью его дальнейшей обработки для удаления жирового тела, и сложностью оценки показателей формы в связи с трехмерной структурой.
Анализ генетических основ дивергенции видов по форме элементов копулятивного аппарата самца дрозофилы был предпринят в лаборатории Кэтрин Лори. В серии работ, посвященных генетическому анализу формы эпандрия (epandrium) - заднего лепестка (posterior lobe) половой арки, части внешних половых структур органа самца D.melanogaster, было показано участие не менее 8 групп сцепления, расположенных на Х-, 2-й и 3-й хромосомах (Liu J. et al., 1995; 1996; Laurie et al., 1997; Zeng et al., 2000). Анализ количественных признаков формы, неявно обособленной морфологически, является одной из наиболее трудных задач. В том случае, когда сравнивают части органа, важно добиться полной гомологии сравниваемых структур. Выделенный исследователями для анализа фрагмент был получен простым геометрическим отсечением части контура по линии, ограничивающий анализируемую часть от «базальной» (рис.1 а,б). Между тем, более детальный анализ, проведенный нами с учетом положения микрохет, присутствующих на данной структуре, показывает нарушение гомологии сравниваемых фрагментов (рис.1 в,г). У D. mauritiana усечена правая, уплощенная в дорзо-вентральном направлении часть конура, гомологичная правой части контура D. simulans. Наоборот, у D. simulans исключена из анализа левая часть контура, гомологичная левой части контура D. mauritiana. Такое несоответствие неизбежно приведет к искажению результатов QTL - картирования.
Интересно, что оценка изменчивости ограниченных полом видоспецифических признаков часто показывает довольно высокий полиморфизм, учитывая, что такие признаки находятся в природных популяциях под действием стабилизирующего отбора (Kirkpatrick, Ryan 1991; Andersson, 1994). Такие результаты были получены в исследовании Ахуя и Сингха, посвященному оценке изменчивости видоспецифического признака «половые гребешки» у D.melanogaster (Ahuja, Singh, 2008), а также в работе Рутту и соавт., посвященной анализу внутрививидовой изменчивости формы эдеагуса (distiphallus) у D.montana (Routtu et al., 2007), по 3-м обобщенным признакам формы из 14-ти. Эти данные косвенно свидетельствуют в пользу снижения интенсивности отбора по этим признакам в ходе эволюции данных видов.
Провозглашенная недавно теория «конфликта полов», тем не менее, оспаривает эту точку зрения, предполагая «гонку вооружений» между полами по морфологическим, физиологическим и биохимическим механизмам, обеспечивающим успешное спаривание (Arnqvist, Nilsson, 2000; Johnstone, Keller, 2000; Amqvist, Rowe, 2005; Lessells, 2005). В основу этой теории легли взгляды Трайверса и Мейнарда Смита на неравный вклад родителей в потомство и, как следствие - более эффективный половой отбор у самцов и «груз задержки» по признакам, связанным с размножением, у самок (Trivers, 1972; Maynard Smith, 1976). Реакция на осеменение, уже упоминавшаяся нами ранее, и приводящая к снижению жизнеспособности самки, рассматривается сторонниками теории «конфликта полов» в свою поддержку (Chapman et al., 1995; Chapman, 2001; Wolfner, 2002). Механизмы такого «противостояния» распространяются и на морфологические признаки. До недавнего времени травматическое осеменение, при котором половые органы самца вносят половые продукты, прокалывая брюшко самки в стороне от полового тракта, было известно только для клопов (Eberhard, 1985; Stutt, Siva-Jothy, 2001; Reinhardt et al., 2003). Причем Татарник отмечает, что в этом отряде независимое происхождение травмирующего осеменения осуществилось, как минимум, три раза (Tatarnic et al., 2006). Камимура обнаружил это явление в группе видов Drosophila bipectinata, и, анализируя родственные виды Drosophila ananassae и Drosophila pallidosa, определил, что хотя базальные придатки (basal processes) не выполняют у них функции переноса спермы, но также травмируют половые пути самки при копуляции (Kamimura, 2007). Базальные, вентральные придатки и шипы на эдагусе присутствуют у большинства видов дрозофил и могут играть роль в травматическом оплодотворении самки. Наблюдаемое в экспериментах существенное снижение жизнеспособности самок после множественного оплодотворения может быть связано с перечисленными явлениями (Arnqvist, Nilsson, 2000; Johnstone, Keller, 2000).
Направленность и темпы эволюции морфологических признаков
В целом, приведенные результаты факторного, дискриминантного и кластерного анализов хорошо подтвердили выводы, сделанные по результатам дисперсионного анализа первичных признаков. На протяжении всего времени дивергенции видов группы virilis форма копулятивного органа самцов менялась направленно. Об этом свидетельствуют закономерное укорочение парамеров и смещение наиболее высокой точки дорсальной части эдеагуса в латеральном направлении, в эволюционных линиях видов субфилад lummei, kanekoi и montana. Скорость изменений в разных родословных различалась, наибольшие изменения соответствовали переходу от предковой D.virilis ко всем остальным видам. Разница в дистанциях между видами, полученными по нейтральным маркерам и по признакам формы фаллоса, предполагает действие отбора на признаки формы копулятивного аппарата.
Очевидно, что анализ адаптивно значимых признаков выявляет действие отбора, как очевидного и ведущего фактора направленной эволюции. Мы использовали признаки формы копулятивного аппарата, как не связанные непосредственно с адаптивной приспособленностью дрозофилы. Если набор анализируемых признаков эволюционировал у близкородственных видов не направленно, филогенетические оценки, принимающие во внимание такие признаки, будут принципиально отличаться от оценок, полученных на основе систематически значимых признаков или молекулярных данных.
Оценки степени родства 11 видов дрозофил группы D. virilis, полученные по обобщенным расстояниям Махаланобиса для 35 признаков формы копулятивного аппарата, хорошо соответствуют общепринятой филогении данных видов, например, по Трокмортону (Throckmorton, 1982) (рис.10 а; рис.11).
При этом D. virilis является внешним видом в своей субфиладе и может быть представлена в качестве внешнего вида всей группы. Промежуточное положение D. virilis между видами субфилад D. lummei и D. montana отмечали Паттерсон и Стоун по данным анализа инверсионного полиморфизма (Patterson, Stone, 1952). Некоторые отличия дендрограмм связаны с неустойчивым положением видов субфилады D. kanekoi, один из которых кластеризуется в пределах той же филады, но с представителями родственной субфилады D. montana. Наши данные, полученные по результатам анализа последовательностей пяти генов (Adh, NonA, Fu, Rasl ядерных генов и 16S-12S рРНК мтДНК), показали хорошее согласие с филогенетическим деревом Трокмортона (рис. 12а). Для наглядности сходства филогении, основанных на результатах анализа признаков копулятивного аппарата и молекулярных последовательностей, изобразим это же дерево, используя D. virilis в качестве внешнего вида (рис. 126).
Однако внешнее сходство топологии филогении можно получить для объединенной оценки, тогда как индивидуальные признаки будут значительно менее упорядоченными. Прямым подтверждением направленной эволюции признаков будет последовательное изменение, увеличение или уменьшение признака, в монофилетических группах видов, от рано дивергировавших к наиболее молодым видам. Для оценки значимости объединения видов в кластеры по сходству морфометрических признаков мы провели дисперсионный анализ и воспользовались апостериорными сравнениями с использованием критериев Тьюки для неравных объемов выборок и Ньюмана-Кеулса. Полученные результаты достаточно близки и в обобщенном виде представлены в табл. 13.
Аббревиатура - Те - D. americana texana Stone, Griffen and Patterson; No - D. novamexicana Patterson; Lu - D. lummei Hackman; Vi - D. virilis Sturtevant; Ka - D. kanekoi Watabe and Higuchi; Ez - D. ezoana Takada and Okada; Li - D. littoralis Meigen; Bo - D. borealis Patterson; Fl - D. flavomontana Patterson; La - D. lacicola Patterson; Mo -D. montana Patterson, Stone and Griffen
Значимость различий по признакам оценивали для трех наборов видов, объединенных по принадлежности к субфиладам lummei (D. lummei, D. americana, D. novamexicana), montana (D. montana, D. lacicola, D. borealis, D. flavomontana) и kanekoi (D. kanekoi, D. ezoana, D. littoralis). В качестве наиболее близкого к предковому виду во всех трех случаях использовали, D. virilis. Мы выделили четыре наиболее общих сценария кластеризации видов, соответствующих представлению о направленной эволюции признака.
1. Признак последовательно меняется (увеличивается или уменьшается) в направлении эволюционно более молодых видов, выделяется не менее трех независимых кластеров в анализируемой группе.
2. То же, но в группе два достоверно различающихся кластера, представленных: первый - D. virilis, второй - остальными видами группы, различия между которыми не значимы для ближайших пар видов.
3. Признак меняется у одного или нескольких молодых видов, вид D. virilis расположен в кластере с одним или несколькими видами - потомками.
4. D. virilis кластеризуется независимо и имеет крайнюю (наибольшую или наименьшую) выраженность признака, альтернативный фенотип принадлежит виду, не являющемуся филогенетически наиболее удаленным от D. virilis.
Согласно полученным результатам, абсолютное большинство признаков, в том числе наилучших дискриминаторов видовой специфичности, выявленных ранее с помощью дискриминантного анализа, эволюционирует направленно. Интересно, что при этом признаки, определяющие сходные эволюционные сценарии, не совпадают у разных субфилад. То есть, направленная эволюция количественных признаков во всех трех субфиладах осуществляется независимо, по разным наборам признаков. Полученный результат также интересен в связи с соответствием полученных результатов модели накопления генетической изменчивости при формировании адаптации (Огг, 2005 а,б). Именно при формировании адаптации первыми фиксируются аллели большого эффекта (с большим влиянием на признак), и позднее - меньшего, что обеспечивает картину «уменьшения возвращений», т.е. направленной эволюции признака. Следовательно, наш результат предполагает, что признак формы копулятивного аппарата, прямо не связанный с адаптациями, тем не менее, находится под действием выявляемого, или опосредованного отбора (Johnson, Barton, 2005).
Как меняются темпы эволюции морфологических признаков? Для ответа на этот вопрос необходимо провести регрессионный анализ взятой по модулю разницы между средними показателями каждого признака в парах видов, на генетическую дистанцию между сравниваемыми видами. Оценка генетических дистанций проведена по последовательностям пяти генов, как указано выше, в модели учета замен Тамура-Ней-гамма. Данная модель выбрана как наиболее соответствующая характеристикам сравниваемых последовательностей по результатам АІС-теста (программа MODELTEST 3.7, Posada, Crandall, 1998). Всего мы оценили 45 пар видов по 35 признакам.
Множественная линейная регрессия показала значимую связь разницы по средним значениям и генетической дистанцией только для 5 признаков, два из которых не являются сильными дискриминаторами. Картина принципиально меняется при проведении регрессии с использованием обобщенных линейных моделей, позволяющих оценивать нелинейные эффекты. Учитывая нормальное распределение переменных, входящих в модель регрессии, мы тестировали модели, использующие логарифмическую, степенную и тождественную функции связи. Во всех трех случаях высокодостоверная связь генетической дистанции и разницы по средним значениям 35 морфометрических признаков была получена для 20 из них, в состав которых вошло большинство сильных дискриминаторов. Использование обобщенных линейных моделей позволяет с высокой точностью охарактеризовать нелинейную компоненту в зависимости от разницы между средними значениями мерных признаков и генетическими дистанциями между видами. Хотя данный метод не позволяет описать характер нелинейной зависимости, ясно, что именно эта зависимость определяет интенсивность накопления изменчивости в родословных изученных видов.
Получить обобщенную оценку данной зависимости позволяет использование эвклидовых дистанций между парами видов, полученных как по всем используемым признакам, так и по каноническим значениям дискриминантных функций, максимизирующих межвидовые различия. Распределение эвклидовых дистанций относительно генетических дистанций между парами видов приведено на рис. 13 а,б.
Анализ первичных признаков
Работа была проведена по 38 количественным признакам формы полового аппарата самцов: D.lummei 3-х линий, D.novamexicana, D.virilis, самцов Fi из скрещивания SD.lummei х D.virilis, самцов F) из скрещивания $D.novamexicana х D.virilis, самцов Fb с генотипом XVi YVi, AVi ALu2oo самцов Fb с генотипом XViYLu2oo, AVi ALu20o; всего 206 препаратов. Статус признака определяли по результатам Post-hoc сравнений в Главной линейной модели дисперсионного анализа.
Выше было показано, что ИМП имеют скоррелированную внутри- и межвидовую изменчивость, и делятся на семь независимых групп, характеризующихся топологической близостью изученных признаков. В их число входят: 1) признаки, определяющие положение и протяженность самого высокого участка на саггитальной проекции фаллоса (ИМП 8,9,13-16); 2) признаки, определяющие кривизну (скорость подъема) участка от основания шипа к самой высокой точке (ИМП 2,4-7); 3) признаки, характеризующие кривизну (скорость снижения) линии проекции от самого высокого участка к аподеме (ИМП 10-12); 4) признаки, определяющие кривизну нижней части проекции фаллоса (ИМП 17-20); 5) признаки, определяющие длину парамеров (ИМП 21, 24,25,26); 6) характеристики высоты парамеров (ИМП 22,23,27); 7) характеристики аподемы (ИМП 28-34). Кроме того, характеристики длины и угла наклона шипа (ИМП 3 и а) и угла наклона аподемы ф) обладают высокой характерностью, но также являются значимыми видовыми дискриминаторами. В связи с этим, для удобства изложения результатов, мы подразделяем данные, приводимые в таблице 18, на блоки, соответствующие видоспецифическим факторным структурам, объединив признаки, соответствующие факторам 1 и 3, и факторам 5 и 6, по причине их топологической близости.
В таблице сопоставлены значения F-критерия и соответствующие им оценки значимости наблюдаемых различий, с одной стороны, и однородные группы, полученные в Post-hoc сравнениях и составленные из сравниваемых выборок, с другой. Отличие потомства межвидового скрещивания по конкретному признаку от одной или обеих родительских групп позволяет нам сделать выводы о статусе доминирования данного признака у гибридов. Примем варианты Post-hoc сравнений, где все 3 выборки образуют независимые группы, со значениями признака гетерозиготного потомка, расположенными между значениями родительских фенотипов, за промежуточное доминирование. Тогда варианты, в которых изменчивость признака гетерозиготного потомства не отличается от одного из родительских фенотипов, будут отнесены к категории доминирования соответствующего родительского генотипа.
Варианты, где все три выборки достоверно различаются, но значения признака гетерозиготного потомка являются максимальными или минимальными, будут означать сверхдоминирование одного из родительских генотипов, ближайшего по фенотипу к потомку. Возможны также варианты отсутствия различий по признаку между всеми сравниваемыми выборками, а также только между родительскими фенотипами. Для последнего случая используем категорию «новый признак».
Отметим следующие закономерности.
1) Для большинства признаков (во всех случаях более 76%) показано достоверное различие между потомством и, по крайней мере, одним из родительских генотипов. Направление изменений обладает сходством в большинстве групп сравнения. Тем не менее, состав однородных групп в каждом случае существенно различается, что свидетельствует о различной степени доминирования/ рецессивности гомологичных родительских признаков в разных скрещиваниях.
2) Признаки потомства от скрещиваний D.lummeiх D.virilis, доминирующие или даже сверхдоминирующие по фенотипу D.virilis, примерно соответствуют числу рецессивных признаков. У гибридов от скрещивания D.virilis х D.novamexicana существенно возрастает доля признаков, имеющих доминирование родительского фенотипа D.virilis, по сравнению с гибридами D.virilis/D.lummei. Гомологичные признаки, имеющие у гибридов D.lummei/D.virilis доминирование D.virilis, сохраняют этот статус и в скрещиваниях SD.novamexicana х .D.virilis. Признаки, имеющие доминирование второго родительского фенотипа, D.lummei или D.novamexicana, в основном не сохраняют преемственности своего статуса в разных скрещиваниях (табл.19).
3) В среднем, 35% признаков проявляют сходную степень доминирования в скрещиваниях S D.lummei х D.virilis и SD.novamexicana х D.virilis, тогда как при сравнении скрещиваний различных линий D.lummei в направлении S D.lummei х .D.virilis сходством обладают уже 53% признаков.
Тем не менее, степень доминирования индивидуальных признаков в скрещиваниях D.virilis с линиями D.lummei, имеющими происхождение из разных частей ареала обитания вида, может существенно различаться. Так, только 12 признаков в этих группах сравнения обладают одинаковым статусом. ИМП 3 (длина шипа) во всех случаях не имеет достоверных различий между родительскими фенотипами и потомством. ИМП 5 и 6, характеризующие форму дорсальной части проекции фаллоса в ее дистальной части, имеют у гетерозиготных самцов фенотип D.lummei (т.е. доминирование D.lummei) и промежуточный фенотип соответственно. ИМП 14, 16, 13/14 и 15/16, определяющие положение самой высокой части проекции фаллоса, имеют во всех случаях статус промежуточного доминирования. ИМП 25 и 26, определяющие длину парамеров, имеет также промежуточное доминирование у гибридных самцов. Наконец, ИМП 17, 23 и а, характеризующие степень изгиба вентральной стороны фаллоса в ее дистальной части, ширину парамеров у основания и угол наклона шипа на конце фаллоса соответственно, проявляют доминирование и даже сверхдоминирование у гибридов фенотипа D.virilis.
Помимо перечисленных, часть признаков имеет сходство в степени доминирования только в двух сравниваемых группах из этих трех. По 6-й признакам, участвующим в определении формы проксимальной части проекции фаллоса, аподемы и парамеров сходство в доминировании проявляют гибриды от скрещиваний линий 1100 и 1109 D.lummei с D.virilis. Варианты сравнения скрещиваний линий 200 (генотип XViYLu) и 1109 D.lummei с D.virilis имеют сходство по степени доминирования 8-й признаков, участвующих в определении формы всех морфологических частей полового аппарата. Наоборот, группы сравнения, включающие потомство от скрещивания линий 200 (генотип Xv,YLu) и 1100 D.lummei, имеют сходство по статусу доминирования только 3-х признаков, участвующих в определении формы базальной части фаллоса.
4) Потомство Fj от скрещивания $D.lummei 2оо х D.virilis имеет генотип (Xv,YLu AVALUX идентичный полностью гетерозиготному по аутосомам потомству Fb от возвратного скрещивания самцов Fi с самками D.virilis. Тем не менее, 17 из 38 признаков (колонка 2 «Lu?nn х Vi; XVlYL» табл.19) показывают достоверную разницу для самцов F] и Fb, что позволяет предположить значимое влияние на экспрессию признаков отцовского генотипа (для F] - D.lummei 200, для F2 - гетерозиготные S F0- При этом если для признаков параметров эти различия не приводят к изменению степени доминирования, то для признаков эдеагуса и аподемы такая смена происходит.
