Биоразнообразие анаэробных термофильных микроорганизмов морских гидротермальных полей Мирошниченко, Маргарита Леонтьевна

Введение к работе

Актуальность проблемы

Присутствие и необычайное фенотипическое разнообразие термофильных прокариот в природных вулканических местообитаниях было отмечено еще в 1955 г. СИ. Кузнецовым при исследовании горячих источников Камчатки (Кузнецов, 1955). Однако интенсивное исследование термофильных микробных сообществ было инициировано работами Т. Брока (Brock, 1978), впервые исследовавшего микрофлору горячих источников Йеллоустоунского Национального Парка (США). Устойчивый интерес к термофильным прокариотам определяется причинами, связанными как с фундаментальной, так и с прикладной наукой. Современные термофильные микробные сообщества гидротермальных систем считаются аналогами древнейших биоценозов Земли (Stetter, 1996; Reysenbach, 2002); эта гипотеза базируется как на филогенетических данных (термофильные и гипертермофильные микроорганизмы представляют собой наиболее глубокие филогенетические ветви универсального дерева жизни (Woese, 1998)), так и на данных палеобиологии и геохимии, свидетельствующих о древности гидротермальных систем (Богданов, 2001; Reysenbach, 2001, 2002). Не меньший интерес для фундаментальной пауки, в частности, химии биополимеров, представляют ферменты и нуклеиновые кислоты термофильных прокариот, а также механизмы, обуславливающие их термостабильность. С этим связан и прикладной аспект исследования биоразнообразия термофилов: термостабильные ферменты находят применение в различных областях биотехнологии - от индустриального производства гидролитических ферментов для детергентов до использования термостабильных ферментов обмена нуклеиновых кислот в генетических и молекулярно-биологических исследованиях (Kristjansson et al., 1989; Sunna et al., 1997; Vieille, Zeikus, 2001 и др.).

Естественными местообитаниями термофильных микробных сообществ в современной биосфере являются гидротермальные (континентальные и подводные) системы вулканического происхождения, а также глубинные подземные горизонты, где высокая температура постоянно поддерживается за счет геотермальной энергии Земли. К настоящему времени наиболее изученными следует считать термофильные микробные сообщества наземных гидротерм, что объясняется их наибольшей доступностью для исследователей. Оттуда выделено и охарактеризовано большое число новых фото-, лито-и органотрофных термофильных прокариот, исследовано их участие в биогеохимических циклах элементов, метаболизм и возможности применения в биотехнологии (см. напр.,

ч

Brock, 1978; Заварзин с соавт., 1989, и др.)- Подземные биотопы, практически недоступные, изучены в основном на примере высокотемпературных нефтяных месторождений (ZoBell, 1947; Кузнецов с соавт., 1962; Назина, Розанова, 1974 и др.). Среди местообитаний термофильных прокариот морские гидротермы занимают особое место благодаря уникальности их физико-химических характеристик (резкие градиенты основных физико-химических параметров, гидростатическое давление и др.). Интенсивное исследование микробных сообществ морских гидротерм началось после сенсационного открытия глубоководных гидротермальных источников (Lonsdale, 1977; Corliss, Ballard, 1977) и связанных с ними биоценозов, энергетической основой которых являются хемолитоавтотрофные микроорганизмы (Jannasch, 1983, 1985; Karl, 1995). Усилия микробиологов ведущих лабораторий мира привели к выделению ряда эндемичных таксонов термофильных архей и бактерий (Stetter et al., 1988,1990; Segerer et al., 1986, 1991; Huber et aL, 1995, 1997; Antoine et al, 1997; L'Haridon et al, 1998) При этом, однако, исследования микробных сообществ глубоководных морских гидротерм молекулярно-биологическими методами указывали на то, что представления о биоразнообразии обитающих в них термофильных прокариот далеки от полноты и многие ведущие таксоны остаются неизученными.

Таким образом, морские гидротермы следует рассматривать как важный ресурс новых термофильных прокариот. Исследованию их филогенетического и метаболического разнообразия посвящена настоящая работа.

Состояние проблемы

Морские гидротермальные системы представлены глубоководными (находящимися на глубине от 500 до 5000 м) и мелководными (расположенными в шельфовой зоне) гидротермами. Несмотря на то, что как глубоководные, так и мелководные гидротермы являются проявлениями единого вулканического процесса на дне океана, они имеют ряд отличительных особенностей. Глубоководные гидротермы расположены преимущественно в районах океанических рифтов открытого океана в зонах срединно-океанического и задугового спрединга. Геология и геохимия этих структур изучена и описана во многих обзорах и монографиях (Монин и др., 1985; Лисицын и др., 1989,1990; Богданов, 1997 и др). Для микробиологических исследований уникальность глубоководного гидротермального биотопа определяют:

(1) отсутствие солнечного света и, соответственно, фотосинтеза на глубинах, характерных для глубоководных гидротерм (500-5500 м);

(2) состав и физико-химические особенности гидротермального флюида
(температура около 350С, низкий рН, высокие концентрации тяжелых металлов и
растворенных газов: метана, сероводорода, углекислоты, водорода);

(3) резкие температурные и окислительно-восстановительные градиенты в коротком
пространственном и/или временном диапазоне, которые создаются за счет
перемешивания перегретого и восстановленного флюида с холодной оксигенированной
океанической водой и способствуют формированию разнообразных микрониш для
микроорганизмов (Van Dover, 2000; Prieur, 2002).

Мелководные морские гидротермы представляют собой выходы вулканических растворов с температурой от 10 до 98С на глубине до 200 м преимущественно в местах разломов в фундаментах вулканической постройки на дне бухт и заливов (Тарасов, 1999). Гидротермальный флюид мелководных гидротерм отличается от глубоководного, поскольку образуется не только из океанической, но и из метеорной воды, несущей органическое вещество и другие биогенные элементы. Постоянный приток органического вещества в зоны мелководной гидротермальной активности идет также в результате терригенного стока и из поверхностных зон морской воды, где идут интенсивные процессы фотосинтеза. Поступление органического вещества в зоны мелководной гидротермальной активности происходит в результате седиментации и вертикальной конвективной диффузии, создаваемой высокотемпературными источниками.

Таким образом, сильное влияние терригенных факторов вместе с доступностью солнечной энергии являются основными отличиями мелководных гидротермальных систем от глубоководных.

В микробной популяции глубоководных гидротерм можно условно выделить три группы микроорганизмов (Karl, 1995)' (1) мезофильные и умеренно-термофильные эндо -и экзосимбионты, связанные с гидротермальной фауной; (2) мезофильные несимбиотические микроорганизмы; (3) свободноживущие термофильные прокариоты.

Эндосимбионты гидротермальных беспозвоночных животных - хемолитотрофные тиоавтотрофы и метанотрофы, пока не поддаются лабораторному культивированию и были изучены непрямыми методами (Cavanaugh et el, 1981, 1987; Гальченко и др., 1988, 1992 и др.). Эписимбионтные бактерии в наибольшей степени были исследованы для полихеты Alvinella pompejana и креветки Rimicaris exoculata, эндемиков глубоководных гидротерм (Haddat et al., 1995, Van Dover et al., 1988, Gebruk et al., 1993 и др.).

Свободноживущих мезофильньгх микроорганизмов из морских гидротерм было описано немного, несмотря на то, что зоны, находящиеся в температурном диапазоне 15-

45С (зоны диффузного высачивания), являются пространственно гораздо более масштабными, чем местообитания истинных термофилов. Скорее всего, это связано с субъективной причиной - большему вниманию, уделявшемуся термофильным и гипертермофильным микроорганизмам.

Свободноживущие термофильные прокариоты составляют к настоящему времени наиболее исследованную и необычайно филогенетически и метаболически разнообразную группу микроорганизмов, обитающих в морских гидротермах Последнее объясняется не только множественностью источников энергии, характерной для гидротермальных биотопов, но и разнообразием физико-химических условий, создаваемым сильнейшими градиентами температуры, рН и редокс-потенциала в зонах разгрузки гидротермального флюида.

Основным донором электронов в анаэробных условиях, которые характерны для высокотемпературных зон гидротермальной активности, является водород, содержащийся в гидротермальном флюиде. Акцепторами электронов при окислении водорода служат сера, нитрат, сульфат, или ССЬ. К микроорганизмам, осуществляющим анаэробпое окисление водорода, относятся гипертермофильные археи пор. Methanococcales, Methanopyrales, Archaeoglobales (Zhao et al., 1988; Kurr et al., 1991; Stetter et al., 1988), бактерии p. Desulfurobacterlum (L'Haridon et al., 1998), а также большинство представителей Epsilonproteobacteria (Miroshnichenko et al., 2001; Alain et al., 2002; Takai et al. и др.) Микроаэрофильное окисление водорода было описано для представителей p. Persephonella - эндемика глубоководных гидротерм (Gotz et al., 2002).

В мезофильных условиях преобладают аэробные процессы. Донором электронов для процессов аэробного окисления являются, прежде всего, сероводород, растворенный в гидротермальном флюиде, а также элементная сера и ее восстановленные соединения. Помимо эндосимбиотических хемолитотрофов, окисление серных соединений в глубоководных гидротермах осуществляют: (1) литоавтотрофные нитчатые бактерии pp. Beggiatoa и Thiolhrix, нередко образующие мощные бактериальные маты (Jannasch et al., 1989; Nelson, 1989); (2) многочисленные факультативно хемолитотрофные и гетеротрофные бактерии pp. Thiobacillus, Thiothrix и др. (Ruby et al, 1981; Durand et al., 1994); (3) облигатно хемолитотрофные бактерии Thiobacillus hydrothermatis (Durand et al., 1993) и Thiomicrospira crunogena (Jannasch et al„ 1985).

Вклад анаэробных микроорганизмов в первичную продукцию органического вещества значительно ниже, чем аэробных литоавтотрофов, поскольку концентрация водорода в гидротермальном флюиде, как правило, на порядок ниже, чем концентрация

сульфида (Jannasch, 1995; Van Dover, 2000), а зоны гидротермальной активности с доступными для микроорганизмов кислородом и сульфидом многократно превосходят по площади анаэробные. Термодинамические расчеты показали, что энергетический вклад всех прочих, помимо окисления сульфида, микробиологических процессов составляет не более 4% (McColm & Shock, 1997)

Некоторые из термофильных гидротермальных микроорганизмов способны к органотрофному росту, как правило, анаэробному, за счет сбраживания органических субстратов или их окисления в процессе анаэробного дыхания. Так, органотрофный метаболизм характерен для большинства анаэробных гипертермофильных архей, выделенных из глубоководных гидротерм. Основными субстратами для этих микроорганизмов являются пептиды, образующиеся, вероятно, при разложении биогенных остатков. Экстремально термофильные бактерии с бродильным типом обмена (pp. Thermosipho, Thermotoga, Marinitoga) характеризуются более низкими по сравнению с археями температурами роста; предпочтительными для них субстратами являются сахара и полисахариды.

К началу нашей работы в 1988 г. сведения о микробном разнообразии и экологической роли термофильных микроорганизмов морских гидротермальных полей были весьма ограничены. В результате совместных американо-германских экспедиций из глубоководных и мелководных гидротерм были выделены первые экстремально-термофильные микроорганизмы, в основном относящихся к царству архей (Fiala & Stetter, 1986; Stetter et aL, 1988,1990; Segerer et al, 1986,1991; Huber et al., 1995,1997). Почти все они являлись анаэробами с бродильным типом обмена. Список термофильных бактерий из морских гидротерм к этому времени исчерпывался лишь одним представителем р. Thermotoga, также характеризующимся бродильным метаболизмом (Antoine et al., 1997). В целом, количество микроорганизмов, выделенных из морских гидротерм в чистые культуры, было невелико, а сведения об их экологической роли фрагментарны. Многие физиологические группы термофильных прокариот не были представлены; сведения о функциональном разнообразии термофилов в морских гидротермах были ограниченными. Несмотря на то, что были исследованы микробиологические процессы циклов углерода и серы в мезофильных зонах, окружающих глубоководные морские гидротермы (Пименов с соавт., 2000; Лейн, Пименов, 2002; Гальченко, 2002), отсутствовала информация об этих же процессах в умеренно- и высокотемпературных зонах мелководных и глубоководных гидротермальных полей. Все это затрудняло понимание взаимосвязей в микробных сообществах морских гидротермальных полей.

Молекулярно-биологические методы, основанные на детекции специфичных генов 16S рРИК и широко применяемые в последнее время для изучения микробных сообществ морских гидротерм, не только подтвердили результаты культуральных методов, но и продемонстрировали в морских гидротермах существование значительно большего филогенетического разнообразия микроорганизмов (Jeanthon, 2000; Reysenbach et al., 2000; Sievert et al., 2000). С помощью этих подходов были найдены новые архейные филотипы, относящиеся к неизвестным таксонам, пока не поддающимся культивированию, определены количественные соотношения представителей разных филогенетических групп (Nercessian et al., 2003; Согге et al., 2001; Takai et al., 2001), изучено распределение микроорганизмов в различных температурных зонах гидротермальных полей и активных сульфидных построек (Takai et al., 2004; Schrenk et al., 2003).

Большой интерес вызывали данные, полученные при исследовании библиотек клонов генов 16S рРНК, полученных из нативной ДНК, выделенной непосредственно из гидротермальных образцов. В 1985 году появились первые сообщения (Moyer et al., 1995) о присутствии в микробных сообществах глубоководных гидротерм Epsilonpioteobacteria - группы, большая часть представителей которой к тому времени были известны как энтеропатогенные микроорганизмы человека и/или животных. В многочисленных последующих работах, где использовались аналогичные подходы к исследованию структуры микробных сообществ, было показано, что Epsilonproteobacteria не только присутствуют, но и являются доминирующей по численности и разнообразию группой микроорганизмов во всех изученных глубоководных гидротермальных сообществах Восточно-Тихоокеанского Поднятия (ВТП), Средянно-Атлантического (САХ) и Центрального Индийского Хребтов (Harmsen et al., 1997, Reysenbach et al., 2000, Hoek et al, 2003). Epsilonproteobacteria были обнаружены в гидротермальных и негидротермальных осадках, микробных матах гидротермальных полей, гидротермальном плюме, на поверхностях беспозвоночных гидротермальных животных, а также в "in situ growth chamber" - современном аналоге стекол обрастания. (Li et al., 1999; Teske et al., 2002; Сагу et al., 1997; Reysenbach et al, 2000)). Филотипы этой группы микроорганизмов составляли от 40 до 98 % последовательностей в библиотеках клонов генов 16S рРНК, полученных для исследованных образцов (Polz & Cavanaugh, 1995; Согге et al., 2001). Высокая численность Epsilonproteobacteria в глубоководных гидротермах была продемонстрирована также и прямыми методами, основанными на молекулярно-биологических подходах - с помощью градиентного денатурирующего гель-

электрофореза, количественной ПЦР, РНК-РНК гибридизации (Reysenbach et а!., 2000; Longenecker & Reysenbach, 2001; Takai et al., 2001).

Филогенетический анализ показал, что некоторые филотипы гидротермальных Epsilonproteobacteria имели высокое сходство со свободноживущими представителями группы Campylobacter-Sulfospirillum (Campbell et al., 2001). При этом подавляющее большинство некультивируемых Epsilonproteobacteria не имело филогенетических родственников среди описанных к тому времени микроорганизмов. В 2001 году многочисленные клоны Epsilonproteobacteria были классифицированы и объединены в 6 филогенетических подгрупп, А, В, С, D, Е, F (Corre et al., 2000). Однако все попытки культивировать Epsilonproteobacteria из глубоководных гидротерм оставались безуспешными, и долгое время исследование этих микроорганизмов проводилось с использованием лишь некультуральных методов исследования (электронная микроскопия, DGGE, FISH).

До недавнего времени представители подкласса Epsilonproteobacteria были известны главным образом как патогенные для эукариотных организмов бактерии, обитающие в желудочно-кишечной или урогенитальной системах человека и животных и вызывающие серьезные заболевания (pp. Campylobacter, Helicobacter, Wolinella, Arcobacter). Эта весьма гетерогенная группа микроорганизмов включала б родов и около 50 видов грамотрицательных микроаэрофильных и/или анаэробных хемоорганогетеротрофных или хемолитотрофных бактерий. Использование современных молекулярно-биологических подходов значительно расширило представления о распространенности Epsilonproteobacteria. С помощью олигонуклеотидных зондов они были детектированы в пробах подземных отложений, нефтяных месторождений, очистных сооружений (Gevertz et al., 2000, Li et al., 1999; Watanabe et al., 2000; Snaidr et al., 1997). Все известные к началу нашей работы свободноживущие Epsilonproteobacteria, не связанные с гидротермальными местообитаниями, участвовали в цикле серы, либо восстанавливая серу, либо окисляя сульфид. Другой распространенной характеристикой негидротермальных Epsilonproteobacteria являлась их способность, помимо серного дыхания, использовать другие акцепторы электронов - кислород (в микроаэрофильных условиях), тиосульфат, нитрат, Аг⁺⁵, Se*⁶, Mn*⁴, Fe⁺³ (Oremland, 1994; Laverman, 1995, Finster et al., 1997; Stolz et al., 1999; Alain, 2002). Эти свойства в определенной степени можно было попытаться экстраполировать на Epsilonproteobacteria, обитающих в глубоководных гидротермах. Однако точную информацию о физиологии и экологической роли глубоководных

Epsilonproteobacteria могло дать только получение и исследование чистых культур этих организмов.

Цели и задачи работы

Основной целью нашей работы было изучение разнообразия термофильных микробных сообществ мелководных и глубоководных морских гидротерм. В связи с этим были поставлены следующие задачи:

1. Исследовать распространение и численность представителей основных физиологических групп термофильных прокариот в мелководных и глубоководных морских гидротермах.

2. Выделить доминирующие микроорганизмы, уделяя особое внимание представителям новых для морских гидротерм физиологических групп.

3. Охарактеризовать фепогигагческие особенности и филогенетическое положение новых изолятов.

4. Исследовать явление барофилии у термофильных бактерий, выделенных из глубоководных гидротерм.

5. Провести сравнительный анализ результатов исследования микробного разнообразия морских гидротермальных полей, полученных с помощью культуральных, радиоизотопных и молекулярно-биологических методов.

6. На основании полученных данных о функциональном разнообразии термофильных прокариот определить их место и роль в микробных системах морских гидротермальных полей.

Научная новизна и значимость работы

Впервые выделены в чистую культуру и охарактеризованы термофильные представители класса Epsilonproteobacteria, являющиеся доминирующим компонентом микробных сообществ глубоководных гидротерм и потенциальными продуцентами органического вещества в этой системе. Описан новый порядок Nautiliales класса Epsilonproteobacteria, включающий литоавтотрофных водород-использующих умеренно-термофильных бактерий. Описан новый род Nautilia и новый вид Caminibacter profundus

Выделен и охарактеризован термофильный род и вид Caldithrix abyssi, обитающий в глубоководных гидротермах. Caldithrix abyssi представляет собой новую филогенетическую ветвь домена Bacteria и отличается способностью как к органотрофному росту, так и к литотрофии с молекулярным водородом.

Выделен и описан новый род Hippea maritima, включающий умеренно-термофильных литотрофных сероредуцирующих бактерий из мелководных гидротерм и образующий вместе с p. Desulfurella филогенетическую ветвь уровня подкласса.

Из глубоководных гидротерм выделены и описаны новые роды сем. Thermaceae (pp. Oceanithermus и Vulcanithermus), являющиеся первыми микроаэрофилами и водород-использующими литотрофами в этом семействе.

Выделены и охарактеризованы умеренно-термофильные бактерии, относящиеся к новому виду Deferribacter abyssi и осуществляющие диссимиляционную железоредукцию в глубоководных гидротермах.

Из глубоководных гидротерм выделена первая термофильно-барофильная бактерия, Marinitoga piezophila; изучено влияние гидростатического давления на рост и морфологию этой бактерии.

Из морских гидротерм выделены и охарактеризованы три новых вида анаэробных термофильных архей p. Thermococcus. Thermococcus stetteri, Thermococcus gorgonarius, Thermococcus pacificus Исследована зависимость метаболизма экстремально-термофильных архей p. Thermococcus от присутствия элементной серы и водорода.

Разработан экспресс-метод таксономической идентификации представителей сем. Thermococcaks, основанный на иммунохимнческом определении антигенных детерминант клеточных стенок. Впервые исследована устойчивость термофильных архей к гамма-радиации.

С помощью радиоизотопных методов определены основные метаболические группы микроорганизмов, участвующих в круговороте углерода и серы в мелководных гидротермах юго-западной и западной части Тихого Океана и глубоководных гидротермах ВТП, а также получены данные о существования в этих биотопах новых групп термофильных прокариот.

Практическая значимость работы

Описаны и узаконены новый порядок, новое семейство, б новых родов, 10 новых видов термофильных и гипертермофильных бактерий и архей, обитающих в морских гидротермах. Создана коллекция новых термофильных микроорганизмов, которая может быть использована для целей биотехнологии, включающая, в частности, пшертермофильных архей, развивающихся при температурах 80-100С и являющихся потенциальными продуцентами термостабильных ферментов различных классов -

гидролаз, ферментов обмена нуклеиновых кислот и др. Разработан метод экспресс-идентификации архей пор. Thermococcales.

Апробация работы

Материалы диссертации доложены и обсуждены на международных конференциях:

7. International Conference "Thermophiles-96" (Афины, США, 1996)

8. International Conference "Thermophiles -98" (Брест, Франция, 1998)

9. International Congress "Extremophiles-99" (Гамбург, Германия, 1999)

10. International Conference "Thermophiles-2000" (Нью Дели, Индия, 2000)

11. International Conference "Biology of deep-sea hydrothermal vents" (Брест, Франция, 2001)

12. International Congress "Extremophiles-02" (Неаполь, Италия, 2002)

13. FEMS Congress of European microbiologists (Любляна, Словения, 2003)

14. International Conference "Thermophiles-03" (Экзетер, Англия, 2003)

Публикации

Материалы диссертации содержатся в 44 печатных работах' 27 экспериментальных статьях, 2 обзорах, 14 тезисах и 1 совместной монографии.

Место проведения работы

Основная часть работы проводилась в Институте Микробиологии РАН им С. Н. Виноградского: с 1988 по 1996 г. в лаборатории микробных сообществ под руководством члена-корреспондента РАН профессора Г.А. Заварзина, а с 1996 г. в лаборатории гипертермофильных микробных сообществ под руководством д.б.н. Е.А. Бонч-Осмоловской. Работа по выделению ряда микроорганизмов из глубоководных гидротерм, а также по исследованию барофильных микроорганизмов была выполнена в лаборатории морской микробиологии Европейского Института Моря (Брест, Франция), руководимой проф. Д. Прийером. Филогенетические и хемотаксономические исследования проводились в Немецкой Коллекции Микроорганизмов (DSMZ, Брауншвейг, Германия) в сотрудничестве с проф. Э. Штакебрандтом, Ф. Рейни, Б. Тиндалем и С. Спрингом. Электронно-микроскопические исследования проводились в ИНМИ РАН совместно с Н.А. Кострикиной или в Институте биофизики РАН совместно с Г.М. Гонгадзе. В отдельных этапах работы принимали участие Б.Б. Намсараев (Институт биологии СО РАН, Улан-Уде), Н.В. Пименов (ИНМИ РАН), И.И. Русанов (ИНМИ РАН),

Н.А. Черных (ИНМИ РАН), Т.П. Турова (ИНМИ РАН), А.С. Костюкова (Институт белка РАН), К. Жантон и С. Л'Аридон (Институт Моря, Брест, Франция). Полевые исследования выполнялись в 18-м рейсе НИС РАН «Академик Несмеянов» под руководством д.б.н. В.Г. Тарасова совместно с ИО РАН и ДВНЦ. Автор выражает глубокую признательность всем упомянутым участникам работы, а также сотрудникам и аспирантам лаборатории гипертермофильных микробных сообществ за дружескую поддержку и участие в этой работе. Особенную благодарность автор приносит Е.А. Бонч-Осмоловской за постоянное внимание и большую помощь в работе на всех ее этапах и Г.А. Заварзину за ценные критические замечания и большую помощь в интерпретации и изложении материалов диссертации.

Основные защищаемые положения

15. Органотрофные гипертермофильные археи p. Thermococcus являются постоянным компонентом высокотемпературных микробных сообществ морских гидротерм, выполняя функцию первичных деструкторов органического вещества.

16. Наряду с гипертермофильными археями в морских гидротермах присутствуют умеренно-термофильные бактерии, представляющие новые филогенетические ветви.

17. Выделение новых термофильных прокариот позволяет дать фенотипическую характеристику и определить экологическую роль представителей новых таксонов, ранее многократно детектированных молекулярными методами.

18. Многие умеренно-термофильные бактерии из морских гидротерм являются водород-использующими литотрофами, осуществляющими анаэробное дыхание с восстановлением серы, нитрата или железа, или микроаэрофильный рост. Часть из них способны к автотрофному росту, и могут осуществлять первичную продукцию органического вещества в гидротермах.

19. В морских гидротермах присутствуют бактерии, способные к анаэробному окислению ацетата и завершению, тем самым, процесса минерализации органического вещества в гидротермах.

20. В глубоководных морских гидротермах обитают термофильные бактерии, рост и морфология которых зависят от гидростатического давления.

21. Применение радиоизотопных методов позволяет детектировать новые физиологические группы термофильных прокариот, расширяя, тем самым, представление об их разнообразии.