Содержание к диссертации
Введение
Глава I. Систематика папоротников. История вопроса и современное состояние 7
Глава II. Исторический обзор изучения гаметофита 28
Глава III. Материал и методы исследования.
3.1. Материал и методы исследования 34
3.2. Терминология, принятая в работе 35
Глава IV. Развитие гаметофита гомоспорангиатных папоротников .
4.1. Прорастание спор 41
4.2. Развитие проталлия 50
4.3. Форма зрелого таллома 55
4.4. Опушение таллома 60
4.5. Генеративные органы 64
4.6. Вегетативное размножение 69
4.7. Апогамия 71
Глава V. Особенности развития и морфологии гаметофитов гомоспорангиатных папоротников 73
Глава VI. Эволюция гаметофита гомоспорангиатных папоротников 309
Выводы... 322
Список литературы
Введение к работе
Работа посвящена генеративной фазе развития равноспоровых папоротников. Папоротники привлекают все большее внимание ботаников, главным образом, из-за положения, которое они занимают в эволюционной истории растительного царства. Однако они все еще остаются одним из наиболее дискуссионных моментов, как для систематики, так и для филогении. Такое положение не удивительно, поскольку некоторые аспекты морфологии и истории жизни большинства папоротников все еще мало известны, и, кроме того, они, как класс, не имеют четкого комплекса признаков, как, например Покрытосеменные, чтобы оценить их взаимоотношения и выстроить стройную эволюционную линию. Поиск подходящего комплекса критериев в этой группе все еще продолжается.
До недавнего времени исследователи таксономии и филогении папоротников интересовались только морфологией спорофита, безусловно, являющегося доминирующей фазой в истории развития особи. Гаметофит всегда оставался забытым, игнорировался как морфологами, так и систематиками. Даже в 20-ом столетии, когда возник огромный интерес к изучению морфологии и таксономии папоротников, гаметофитная фаза всегда оставалась в тени и рассматривалась как нагрузка к спорофиту. Возможно, такое предвзятое мнение сформировалось под влиянием профессора Ф.О. Бауэра (F.O. Bower), самого известного морфолога папоротников. Бауэр, признавая, что гаметофит большинства видов еще не известен, тем не менее, счел, что его «морфологические признаки нестабильны... и, следовательно, не представляют значительной важности для филогении» (Bower, 1923: 296). Другой известный птеридолог, профессор R.E. Holttum (1949) также весьма осторожно отозвался о значимости признаков гаметофита для систематики, заметив, что «специализация (экологическая) столь простых организмов затеняет отличительные признаки, которые могли бы указать эволюционные линии». Конечно, неблагоприятные условия роста влияют на проталлий, но важные морфологические характеристики, такие как полярность и последовательность делений в прорастающей споре, последовательность формирования и развития проталлия, наличие и тип опушения, структуры зрелого таллома, морфология генеративных органов, меняются
незначительно. Вряд ли степень этих изменений выше, чем разброс признаков у спорофита.
Лишь со второй половины прошлого столетия птеридологи стали признавать, что гаметофит папоротников может дать надежные критерии для систематики и филогении (Stokey, 1951 b; Atkinson, Stokey, 1964; Nayar, 1970, 1980; Atkinson, 1973). К сожалению, исследования в области морфологии гаметофита ведутся неинтенсивно, и для большей части видов папоротников гаметофит остается неизвестным. Но мы твердо убеждены, что строение генеративной фазы папоротников является важнейшим источником филогенетической информации. Актуальность темы.
По сравнению со спорофитом, гаметофит папоротника - относительно простое образование, очень маленькое, зачастую пластинчатое со специализированными органами. Экологически, и спорофит и гаметофит имеют почти те же самые требования, но, как более простой организм, лишенный сложных структур, гаметофит более восприимчив к недостатку влажности в субстрате и в атмосфере. Процесс оплодотворения также полностью зависит от наличия свободной воды.
Относительно мелкий по размерами, не всегда замечаемый, гаметофит папоротников имеет собственный специфичный набор морфологических признаков, свои особенности развития и свои предпочтения в среде обитания. Невозможно изучать организм, игнорируя часть его жизненного цикла. У папоротников именно гаметофит отвечает за половое воспроизводство и выбор среды обитания, и знание его физиологических требований и систем размножение необходимо, чтобы понять процессы расселение и видообразования. Таким образом, хотя физически спорофит доминирует над гаметофитом, именно гаметофит играет ключевую роль в эволюционном процессе и любое биосистематическое изучение папоротников должно включать исследования генеративной фазы жизненного цикла. Строение генеративной сферы растений любой группы имеет первостепенное значение при решении проблем систематики и филогении. Изучение процессов развития и морфологии генеративной сферы папоротников позволит по-новому осветить некоторые проблемы птеридологии, в частности родственные связи таксонов высокого ранга, что поможет в дальнейшей разработке естественной филогенетической системы папоротниковидных.
Целью настоящей работы стало изучение развития и морфологии гаметофитов гомоспорангиатных папоротников различных семейств. Для достижения этой цели были поставлены следующие задачи:
Изучение прорастания спор;
Изучение процесса проталлиального развития;
Изучение морфологических структур зрелого таллома;
Анализ исследованных видов с привлечением литературных данных с целью выявления эволюционной линии изменений гаметофита;
Оценка филогенетической значимости морфологических структур гаметофитов;
Построение схемы филогенетических отношений семейств гомоспорангиатных папоротников по признакам гаметофита;
Научная новизна.
Впервые собраны в единую сводку сведения по морфологии изученных почти за 250 лет (с 1844 по 2005 гг.) гаметофитов гомоспорангиатных папоротников (1179 видов). Самостоятельно изучены гаметофиты 373 видов. Методика работы с живыми объектами позволила дополнить имеющиеся в литературе сведения о прорастании спор и развитии проталлия различных групп папоротников. По единому плану сделаны описания гаметофитов всех известных семейств. Разработаны критерии оценки морфологических признаков гаметофитов. Выделены признаки, характеризующие отдельные роды и семейства. Проведенные исследования дают четкое представление о структурном разнообразии и таксономической специфике гаметофитов. На основании полученных сведений построена схема эволюции гаметофитов известных семейств папоротников, и предложена система филогенетических отношений гомоспорангиатных папоротников. Практическая ценность работы.
Работа имеет, в основном, теоретическое значение. Результаты исследования представляют интерес для практической систематики и эволюционной морфологии высших растений, а также могут быть использованы в вузовской практике и при составлении учебных пособий по систематике и морфологии высших растений. Признаки гаметофита папоротников можно использовать в качестве таксономических, позволяющих разграничивать
спорные систематические группы. Знание особенностей развития гаметофитов могут служить не только целям систематики, полученные данные могут найти применение при разработке практических мер по охране и реинтродукции редких видов, а также для успешной интродукции папоротников в ботанические сады.
Исторический обзор изучения гаметофита
Изучение морфологии гаметофитов папоротников имеет длинную историю. Папоротники долгое время полагали тайнобрачными или тайноцветковыми растениями, поскольку никто не видел их цветения и семян (Fuchsius (Fuchs), 1543). Высказывались предположения, что цветы и семена имеются, но невидимые для глаза. За плодоносящие органы принимались любые части растений (Фишер фон Вальдгейм, 1865). Например, P.A. Mathiolus (Mattioli) (1548), исследуя Botrychium lunaria, за цветки принял спороносный колосок. Надо сказать, что понятие цветка долгое время применялось в широком смысле и считалось, что у папоротников тоже может быть цветок. Например, A. Engler (1954) полагал возможным говорить о цветке у папоротников в тех случаях, когда их фертильные вайи оказывались сгруппированными, т.е. считал, что цветками обладают хвощи, плауны и все голосеменные.
К. Goebel (1930) разделил период познания истории развития папоротников на три этапа. Первый период - осознание, что новое растение папоротник воспроизводится из споры. В 1561 году, Valerius Cordus нашел на нижней поверхности листа папоротника, "pulviuscules" -мелкую пыль, которую счел семенами (Kaulfuss, 1827), а С. Clusius (1585) видел собрание "плодов" (Fruchthaufen) у Asplenium septentrionale.
Позднее, с изобретением Робертом Гуком в 1660 году микроскопа, были зарегистрированы наблюдения спор папоротников. Первыми споры, вероятно, видел William Cole в 1669 году, во всяком случае, он сообщал об увиденных коробочках, кольце и спорах (Вальц, 1863). Nehemiah Grew (1672) сумел разглядеть ножку коробочки-спорангия у Scolopendrium, а Marcelli Malpighi (1675) рисует и описывает спорангии, движение кольца и споры (называя их семенами) нескольких видов папоротников.
Детальную структуру спор папоротников рассмотрели значительно позже, а в те годы споры считались цветами или семенами, так в 1693 году R.P. Plumier, в описаниях своих путешествий назвал цветами сорусы Cyathea arborescens, а в сочинениях 1705 года спорангии описал как плоды (Чистяков, 1871). J.J. Dillenius (1763), на основании морфологического сходства спор с пыльцой, предполагал, что споры - это оплодотворяющая материя, а оплодотворяемые органы располагаются в корнях. Н. Baker в 1745 году (Kaulfuss, 1827) утверждал, что семена папоротников увидеть легко, они имеются на растениях в большом количестве, G.W. Bischoff (1828) писал, что споры, в отличие от семян, не содержат никакой части будущего растения. Относительно полового процесса у папоротников создавались многочисленные гипотезы, почти любой орган папоротника трактовался как орган оплодотворения (Вальц, 1863). СВ. Presl (1836), например, оплодотворяющими органами считал недоразвитые спорангии.
Первое наблюдение прорастающей споры приписывается R. Morison (1699), но, вероятнее всего, видел он первые вайи молодых спорофитов (Pichi Sermolli, 1973). Настоящие гаметофиты папоротников, образующиеся из спор Aspidium spinulosum, впервые увидел F. Erhart (1788), который, сообразно знаниям своего времени, счел образовавшийся проталлий семядолей. Столетие спустя J. Lindsay (1794), подтвердил и дополнил наблюдения F. Erhart, дав детальное описание прорастания споры.
Первое детальное описание развития проталлия находим в работах C.G. Nees von Esenbeck (1820, 1825 a, b), который очень подробно описал развитие из споры гаметофита Pteris serrulata. Отмечено прорастание споры внутри спорангия, развитие проталлиальной нити, развитие сердцевидного проталлия (названного семядолей), а также развитие молодого спорофита. Подобное описание прорастания дал в своих работах и Georg F. Kaulfuss (1827), но само развитие проталлия он обозначил, как распускание зародышевой массы, а спорангии при этом счел плодами. Этими работами завершился первый период познания истории развития папоротников - период, когда было доказано, что новое растение папоротника происходит из споры.
Второй период развития знаний о папоротниках - открытие органов оплодотворения. В 1834 году Pietro Savi, исследуя плавающий папоротник Salvinia natans, впервые увидел сперматозоиды. Честь открытия мужских половых органов у равноспоровых папоротников досталась К. Naegali (1844), который увидел на зеленой пластинке, развивающейся из споры, нитевидные спиральные органы - антерозоиды и их вместилища -антеридии. Архегонии в работе описаны не были, они были открыты четыре года спустя M.N. Leszczyk-Suminski (1848), который наблюдал процесс оплодотворения, проникновения спиральных нитей вовнутрь особых органов, обозначенных им как «голая семяпочка». Ему также удалось установить, что папоротник в своем развитии проходит две стадии: маленькой зеленой пластинки (гаметофита) и самого растения (спорофита).
Прорастание спор
Гаметофитная фаза жизненного цикла папоротников начинается с образования спор. Количество спор, производимых одним растением, огромно. По некоторым данным (Schneller, 1975; Page, 1979) одно растение папоротника умеренной зоны (Dryopteris, Athyrium) может продуцировать от 750 тысяч до 750 млн спор, а крупные вайи древовидных папоротников {Cyathea delgadii) от 600 млн (Tryon, Тгуоп, 1982) до 6 млд спор (Martius, 1834). Количество спор в одном спорангии варьирует у различных групп папоротников. Среди примитивных групп число спор в одном спорангии очень велико (до 15 тыс. у представителей Ophioglossaceae). В спорангиях у представителей более высокоорганизованных семейств развивается 32 - 64 споры, реже 16 и еще реже 8 спор {Polypodiaceae).
Спора папоротников одноклеточная, имеет центрально расположенное ядро, окруженное вакуолизированной цитоплазмой, в которой находятся пропластиды и питательный материал в виде маслянистых глобул. Споры некоторых семейств папоротников (Grammitidaceae, Onocleaceae, Osmundaceae, Plagiogyriaceae, Hymenophyllaceae,) содержат значительное количество хлоропластов, термин «зеленые споры», часто встречаемый в литературе, относится именно к этой группе.
Споры папоротника обеспечивают ряд хороших диагностических признаков (Momose, 1942 b; Brown, 1960; Bir, Trikha, 1974; Wagner, 1974; Wang, Yu, 2003). На основе внешних признаков выделяется два типа спор -тетраэдрические и билатеральные. В первом случае имеются три плоскости или поверхности. Из каждой материнской клетки образуется четыре споры - тетрада. Когда тетрада распадается, у каждой отдельной споры на проксимальном полюсе (это - верхушка споры, которая соприкасается с центром тетрады) остается тетрадный рубец, на котором расположена щель разверзания - апертура или лезура. Форма споры и тип тетрадного рубца определяется на стадии тетрады (Сладкое, 1967). У тетраэдрических спор лезура имеет характерную Y- образную форму, из-за которой появился термин "трилетная спора".
Второй тип спор, билатеральные или монолетные, образуется при делении материнской клетки на две части, так что проксимальные концы соприкасаются друг с другом одной линией. Контактный рубец билатеральных спор - простая линия, которую называют монолетной апертурой. Если споры делят по типу симметрии, то используют термины - билатерально-симметричные и радиально-симметричные. Термины тетраэдрические, трилетные и радиально-симметричные, билатеральные, монолетные и билатерально-симметричные зачастую используются как синонимы. Строение споры является важным систематическим признаком, но, как уже упоминалось, это большая самостоятельная область исследований. Изучением морфологии спор мы не занимались, но краткая характеристика спор использовалась при описании семейств. Иногда по остаткам оболочки можно удостовериться в правильности видовой принадлежности гаметофитов.
Каждый вид папоротников характеризуется определенным типом спор, но отмечены случаи, когда у одного вида обнаруживаются споры обоих типов, например, роды Loxogramme и Dicranopteris имеют оба типа, иногда в одном спорангии (Tryon, Lugardon, 1991). Споры двух типов, а также споры смешанного типа найдены в спорангиях некоторых родов Pteridaceae (Сладкое, 1957,1967; Рябкова, 1968; Сладков, Варламова, 1971; Trivedi, Kher, 1975).
Содержимое споры окружено многослойной, чрезвычайно прочной оболочкой - спородермой, состоящей из трех слоев. Структура всех слоев спородермы специфична для семейств, родов, а нередко и видов папоротников (Brown, 1960; Bir, 1966-67, 1977; Wagner, 1974). Спородерма защищает цитоплазму споры от физических, химических, микробиологических воздействий, обеспечивает дыхание и водообмен. Внутренний слой - интина или эндоспорий, граничащий с цитоплазмой, невидим под световым микроскопом, при ацетолизной обработке разрушается. Следующий слой - экзина или экзоспорий, в свою очередь часто бывает трехслойным и имеет гладкую или скульптурированную поверхность. Строение экзоспория используют как дополнительный признак в систематике папоротников. Наружная оболочка споры - перина или периспорий имеет сложное строение и также имеет диагностическое значение.
После освобождения из спорангия споры способны переносить период покоя, различный для определенной таксономической группы. Некоторые авторы (Шорина, 1987), рассматривая онтогенез гаметофита папоротников, устанавливают периодизацию развития, и покоящуюся спору считают латентным периодом развития. На наш взгляд, латентный период отсутствует у папоротников тропической зоны, имеющих хлорофиллоносные споры.
Споры большинства папоротников высыпаются из спорангия в одноклеточном состоянии, способны сохранять жизнеспособность в течение нескольких месяцев и прорастают вскоре после посева. Весьма редко, например, у Christiopteris tricuspis (Nayar, 1967), высыпавшиеся споры двух - или трехклеточные и могут оставаться в этой стадии в состоянии покоя в течение некоторого периода. Споры некоторых папоротников периода покоя не имеют, прорастают сразу после высыпания из спорангия, но могут и сохранять почти 100% всхожесть в течение 1-2 лет, при более длительном хранении процент всхожести стремительно падает (Steinhof, 1999).
Жизнеспособность спор папоротников неодинакова (Dickie et al., 1990). Как упоминалось выше, споры представителей некоторых семейств содержат значительное количество хлоропластов и окрашены в зеленый цвет. Зеленые споры прорастают сразу после высыпания из спорангия (Osmmdaceae) (Stokey, 1951 а), без периода покоя, зачастую даже еще в спорангии (Hymenophyllaceae, Vittariaceae, Grammitidaceae), это явление, названное вивипарией, отмечено для группы видов, имеющих зеленые споры (Irudayaraj et al., 2003). Способность к прорастанию зеленые споры утрачивают быстро, в течение несколько недель или даже дней. Предполагают, что потеря жизнеспособности происходит из-за высокой дыхательной активности (Lloyd, Klekowski, 1970; Стеценко, Шевченко, 1988; Стеценко, Храпко, 2000), или из-за утраты способности к фотосинтезу после высыхания (Lebkuecher, 1997). Продлить жизнеспособность таких спор можно в условиях низких температур и постоянной влажности (Lindsay et al., 1992; Steinhof, 1999; Dickie et al., 1990; Quintanilla et al., 2002). Если свежесобранные споры высушить, а затем хранить в холодильнике при температуре +3 - 5С, то всхожесть, практически стопроцентная, сохраняется в течении одного - двух месяцев. При криоконсервации в жидком азоте жизнеспособность спор сохраняется до 75 месяцев (Репсе, 2000).
Развитие проталлия
Определенный тип прорастания спор - надежный критерий в сравнительной морфологии гаметофита. Тип проталлиального развития также может быть важной характеристикой различных таксономических групп. Проталлий гомоспорангиатных папоротников следует за определенным типом прорастания, что ведет, в конечном итоге, к характерной форме зрелого таллома.
Тип развития проталлия при условии стабильности внешних факторов постоянен для каждого вида и может служить характеристикой и таксонов более высокого ранга. Изменения в развитии и форме проталлия могут быть вызваны нарушениями условий развития (густота посева, резкие изменения температуры и влажности, воздействие гормонов и химических реагентов, облучение и т. д.). Влияние внешних факторов на развитие таллома подробно рассмотрено в некоторых работах (Mottier, 1924; Miller, 1968; Raghavan, 1989).
За исключением нескольких семейств, прорастание споры завершается образованием удлиненной однорядной проталлиальной нити или протонемы, составленной из бочкообразных выпуклых клеток, густо заполненных хлоропластами. Все первые деления в проталлиальной нити идут перпендикулярно оси. Проталлиальная нить обычно составлена из трех двенадцати клеток, лишь в некоторых таксонах (например, Grammitidaceae) отмечено, что проталлиальная нить (в стандартных условиях) может быть длиннее (Stokey, Atkinson, 1958). И, конечно, исключение составляют роды (Schizaea, Trichomanes), имеющие нитевидный гаметофит. Для большинства видов лептоспорангиатных папоротников стадия протонемы завершается делением терминальных клеток и образованием проталлия. Первым исследователем, обратившим внимание на изменение направления деления клеток при переходе от нитчатой стадии развития к пластинчатой, был Я.Я. Вальц (1863), хотя уже К.Е. Merklin (1850) отмечал, что лопатчатая стадия проталлия происходит вследствие деления «верхних клеточек ростца в продольном направлении и расширении этих клеточек в поперечном направлении». Затем было отмечено, что развитие проталлия Osmunda происходит иначе, чем у Aspidium (Кпу, 1872). По мере накопления фактов были попытки систематизировать варианты формирования проталлия (Orth, 1936), наиболее удачной следует считать классификацию, предложенную В.К. Nayar и S. Каиг (1969). Для гомоспорангиатных папоротников предложено выделить семь типов формирования проталлиальной пластинки, которые отличаются последовательностью клеточных делений, временем и местом появления меристематической клетки и многоклеточной меристемы, и как следствие, формой зрелого таллома (рис. 16).
1. Тип проталлиального развития Osmunda характеризуется отсутствием удлиненной проталлиальной нити. Нить состоит из двух, редко трех клеток, которые одновременно продольно делятся, после повторного деления формируется почти круглая широкая проталлиальная пластинка (рис. 16: 1, 2,3). Обратноконусовидная меристематическая клетка образуется обычно из латеральных клеток (рис. 16: 4, 5). Сектор, где образовалась меристематическая клетка, развивается быстрее, в результате чего молодой проталлий обычно слегка ассиметричный. Позднее молодой таллом удлиняется, становится симметрично - сердцевидным с многоклеточной меристемой в зоне верхушечной выемки (рис.16: 15,16,17).
2. Проталлиальное развитие по типу Marattia присуще группе семейств папоротников, которые имеют Аморфный тип прорастания спор. Первая перегородка обычно делит клетку на почти равные части, отсекая проталлиальную клетку, которая начинает нерегулярно делиться. Каждая из образовавшихся первичных проталлиальных клеток делится поперечной перегородкой. Формируется неопределенной формы проталлиальная пластинка, лишенная меристематической зоны, похожая на молодой проталлий Osmundaceae (рис. 16: 6, 7). Обратноконусовидная меристематическая клетка, также как в типе Osmunda, образуется из латеральных клеток. Заканчивается развитие по типу Marattia симметричным сердцевидным взрослым проталлием (рис. 16: 15, 16, 17).
3. Развитие проталлия по типу Adiantum начинается делением терминальной клетки нити косой продольной перегородкой (рис. 16: 8, 9). Второе деление, под прямым углом к первому, формирует центральную, апикальную, обратноконусовидную клетку - будущую меристему (рис.16: 10). Иногда первая перегородка параллельна оси нити (рис.16: 11), но тогда вторая делит одну из дочерних клеток пополам, образуя обратноконусовидную меристематическую (рис. 16: 12). Дочерние клетки расширяются и повторными поперечными и продольными делениями формируют расширенную обратнояйцевидную проталлиальную пластинку, толщиной в одну клетку (рис.16: 13). Проталлий продолжает расти и благодаря усиленному делению клеток справа и слева от меристематической становится неправильной, сердцевидной формы, слегка вытянутым, с меристематической клеткой в области верхушечной выемки (рис. 16: 14, 15). Затем меристематическая клетка делится поперечной перегородкой, предшествующая дочерняя клетка делится двумя или тремя перегородками, параллельными друг другу (рис. 16:16). Эти клетки составляют многоклеточную меристему, которая затем формирует утолщенную центральную подушку и симметричный сердцевидный проталлий (рис. 16: 17).
Опушение таллома
Наличие волосков или чешуи - характерная особенность спорофитов папоротников, простые или многоклеточные волоски считаются индикатором филогении (Bower, 1928). Волоски не столь разнообразны и не так многочисленны на гаметофите. Но некоторые птеридологи считают, что волоски важный признак, не зависящий от условий среды, и можут оказать помощь в решении вопросов систематики и филогении (Stokey, 1960; Nayar, Kaur, 1971; Atkinson, 1973, 1975).
Присутствие волосков на талломе, несомненно, может считаться показателем филогении. Рассматривая гаметофиты представителей примитивных семейств (Marattiaceae, Osmundaceae, Plagiogyriaceae, Hymenophyllaceae, Matoniaceae, Dipteridaceae, Cheiropleuriaeceae, Dicksoniaceae, Vittariaceae) можно убедиться, что никаких волосков на талломах нет. Самые примитивные семейства, имеющие волоски на талломах - Gleicheniaceae и Anemiaceae.
Волоски на талломах разных семейств имеют различное происхождение. На талломах Gleicheniaceae (рис, 20: а, Ь, с, d), Cyatheaceae и Loxsomaceae волоски появляются в результате деятельности клинообразной инициальной клетки, которая расположена среди молодых клеток вблизи апекса (Stokey, 1950). На талломах Schizaeaceae волоски возникают как простой сосочек на маргинальных (рис. 20: е, f, g, h), реже на поверхностных клетках (Bauke, 1878; Atkinson, 1962). Наличие волосков определенного типа характерно для большинства семейств гомоспорангиатных папоротников, причем близкие роды и семейства имеют схожий тип опушения. Однако существуют и исключения.
Есть роды, подобно Asplenium, Athyrium, Blechnum, Bolbitis, Diplazium, Matteuccia, Notholaena, у которых только часть видов имеет опушенные талломы, тогда как у других видов опушение на талломах отсутствует.
Крупный род Asplenium имеет талломы (Nayar, Raza, Lata, 1968) трех типов -неопушенные, со слегка волнистыми маргинальными клетками, выступающими за край таллома, опушенные с одно - или двуклеточными сосочковыми волосками, и талломы, у которых два типа волосков - сосочковые и остроконечные. Это пока единственный известный род, имеющий талломы столь разной степенью опушения.
Проталлиальные волоски можно классифицировать по месту и времени образования. Стадия проталлиального развития, когда идет образование волосков - индивидуальная характеристика таксона. Маргинальные волоски могут появляться рано, при развитии проталлия по типу Aspidium волоски появляются на стадии протонемы. При развитии проталлия по типу Adiantum или Drynaria волоски могут появиться позднее, уже на стадии сердцевидного таллома. На ранних стадиях проталлиального развития у всех известных видов имеются только маргинальные одноклеточные волоски.
Форма маргинальных волосков разнообразна: сосочковые (рис. 21 а), игольчатые (рис. 21, g), удлиненно-пальчатые (рис. 21, а) или с вздутым основанием (рис. 21, Ь), железистые или секреторные (рис. 21, с, h), одноклеточные или многоклеточные (рис. 21, d, е, f). Сосочковые и пальчатые волоски самые простые по структуре. Они короткие, цилиндрические, с закругленным апексом, тонкостенные, с небольшим количеством мелких хлоропластов. Часто пальчатые волоски являются секреторными, выделяя жирное вещество типа воска. В некоторых семействах (Aspidiaceae, Davalliaceae, Oleandraceae, частично Polypodiaceae) выделения незначительны, но у других семейств {Pteridaceae: Notholaena, Cheilanthes) секреция столь обильна, что талломы кажутся серебристыми.